Name: an emerging target paradigm to evoke fast visuomotor responses on human upper limb muscles
Uploaded: 2020-08-25T13:15:00
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Este trabajo es apoyado por una Beca Discovery a BDC del Consejo de Investigación de Ciencias Naturales e Ingeniería de Canadá (NSERC; RGPIN 311680) y una Subvención Operativa a BDC de los Institutos Canadienses de Investigación Sanitaria (CIHR; MOP-93796). RAK fue apoyado por una Beca de Posgrado de Ontario, y ALC fue apoyado por una beca NSERC CREATE. El aparato experimental descrito en este manuscrito fue apoyado por la Fundación Canadiense para la Innovación. El apoyo adicional provino del Fondo de Excelencia en Investigación de Canadá (BrainsCAN).

Todos los procedimientos fueron aprobados por la Junta de ética de la investigación de la ciencia de la salud en la Universidad de Ontario Occidental. Todos los participantes dieron su consentimiento informado, se les pagó por su participación y fueron libres de retirarse del experimento en cualquier momento.
1. Preparación del participante
NOTA: Se estudió una pequeña muestra de participantes jóvenes sanos (3 mujeres, 2 varones; edad media: 26 años +/- 3,5)....

<ol>
	<li>Veerman, M. M., Brenner, E., Smeets, J. B. J. <a target="_blank" href="http://www.ncbi.nlm.nih.gov/entrez/query.fcgi?db=PubMed&cmd=Search&doptcmdl=Citation&defaultField=Title+Word&term=The+latency+for+correcting+a+movement+depends+on+the+visual+attribute+that+defines+the+target.">The latency for correcting a movement depends on the visual attribute that defines the target.</a> Experimental Brain Research. 187 (2), 219-228 (2008).</li><li>Soechting, J. F., Lacquaniti, F. <a target="_blank" href="http://www.ncbi.nlm.nih.gov/entrez/query.fcgi?db=PubMed&cmd=Search&doptcmdl=Citation&defaultField=Title+Word&term=Modification+of+trajectory+of+a+pointing+movement+in+response+to+a+change+in+target+location.">Modification of trajectory of a pointing movement in response to a change in target location.</a> Journal of Neurophysiology. 49 (2), 548-564 (1983).</li><li>Day, B. L., Lyon, I. N. <a target="_blank" href="http://www.ncbi.nlm.nih.gov/entrez/query.fcgi?db=PubMed&cmd=Search&doptcmdl=Citation&defaultField=Title+Word&term=Voluntary+modification+of+automatic+arm+movements+evoked+by+motion+of+a+visual+target.">Voluntary modification of automatic arm movements evoked by motion of a visual target.</a> Experimental Brain Research. 130 (2), 159-168 (2000).</li><li>Gaveau, V., et al. <a target="_blank" href="http://www.ncbi.nlm.nih.gov/entrez/query.fcgi?db=PubMed&cmd=Search&doptcmdl=Citation&defaultField=Title+Word&term=Automatic+online+control+of+motor+adjustments+in+reaching+and+grasping.">Automatic online control of motor adjustments in reaching and grasping.</a> Neuropsychologia. 55 (1), 25-40 (2014).</li><li>Day, B. L., Brown, P. <a target="_blank" href="http://www.ncbi.nlm.nih.gov/entrez/query.fcgi?db=PubMed&cmd=Search&doptcmdl=Citation&defaultField=Title+Word&term=Evidence+for+subcortical+involvement+in+the+visual+control+of+human+reaching.">Evidence for subcortical involvement in the visual control of human reaching.</a> Brain A Journal of Neurology. 124, 1832-1840 (2001).</li><li>Pruszynski, A. J., et al. <a target="_blank" href="http://www.ncbi.nlm.nih.gov/entrez/query.fcgi?db=PubMed&cmd=Search&doptcmdl=Citation&defaultField=Title+Word&term=Stimulus-locked+responses+on+human+arm+muscles+reveal+a+rapid+neural+pathway+linking+visual+input+to+arm+motor+output.">Stimulus-locked responses on human arm muscles reveal a rapid neural pathway linking visual input to arm motor output.</a> European Journal of Neuroscience. 32 (6), 1049-1057 (2010).</li><li>Corneil, B. D., Olivier, E., Munoz, D. P. <a target="_blank" href="http://www.ncbi.nlm.nih.gov/entrez/query.fcgi?db=PubMed&cmd=Search&doptcmdl=Citation&defaultField=Title+Word&term=Visual+responses+on+neck+muscles+reveal+selective+gating+that+prevents+express+saccades.">Visual responses on neck muscles reveal selective gating that prevents express saccades.</a> Neuron. 42 (5), 831-841 (2004).</li><li>Wood, D. K., Gu, C., Corneil, B. D., Gribble, P. L., Goodale, M. A. <a target="_blank" href="http://www.ncbi.nlm.nih.gov/entrez/query.fcgi?db=PubMed&cmd=Search&doptcmdl=Citation&defaultField=Title+Word&term=Transient+visual+responses+reset+the+phase+of+low-frequency+oscillations+in+the+skeletomotor+periphery.">Transient visual responses reset the phase of low-frequency oscillations in the skeletomotor periphery.</a> European Journal of Neuroscience. 42 (3), 1919-1932 (2015).</li><li>Gu, C., Wood, D. K., Gribble, P. L., Corneil, B. D. <a target="_blank" href="http://www.ncbi.nlm.nih.gov/entrez/query.fcgi?db=PubMed&cmd=Search&doptcmdl=Citation&defaultField=Title+Word&term=A+Trial-by-Trial+Window+into+Sensorimotor+Transformations+in+the+Human+Motor+Periphery.">A Trial-by-Trial Window into Sensorimotor Transformations in the Human Motor Periphery.</a> Journal of Neuroscience. 36 (31), 8273-8282 (2016).</li><li>Kozak, R. A., Kreyenmeier, P., Gu, C., Johnston, K., Corneil, B. D. <a target="_blank" href="http://www.ncbi.nlm.nih.gov/entrez/query.fcgi?db=PubMed&cmd=Search&doptcmdl=Citation&defaultField=Title+Word&term=Stimulus-locked+responses+on+human+upper+limb+muscles+and+corrective+reaches+are+preferentially+evoked+by+low+spatial+frequencies.">Stimulus-locked responses on human upper limb muscles and corrective reaches are preferentially evoked by low spatial frequencies.</a> eNeuro. 6 (5), (2019).</li><li>Kowler, E. <a target="_blank" href="http://www.ncbi.nlm.nih.gov/entrez/query.fcgi?db=PubMed&cmd=Search&doptcmdl=Citation&defaultField=Title+Word&term=Cognitive+expectations,+not+habits,+control+anticipatory+smooth+oculomotor+pursuit.">Cognitive expectations, not habits, control anticipatory smooth oculomotor pursuit.</a> Vision Research. 29 (9), 1049-1057 (1989).</li><li>Goonetilleke, S. C., et al. <a target="_blank" href="http://www.ncbi.nlm.nih.gov/entrez/query.fcgi?db=PubMed&cmd=Search&doptcmdl=Citation&defaultField=Title+Word&term=Cross-species+comparison+of+anticipatory+and+stimulus-driven+neck+muscle+activity+well+before+saccadic+gaze+shifts+in+humans+and+nonhuman+primates.">Cross-species comparison of anticipatory and stimulus-driven neck muscle activity well before saccadic gaze shifts in humans and nonhuman primates.</a> Journal of Neurophysiology. 114 (2), 902-913 (2015).</li><li>Franklin, D. W., Reichenbach, A., Franklin, S., Diedrichsen, J. <a target="_blank" href="http://www.ncbi.nlm.nih.gov/entrez/query.fcgi?db=PubMed&cmd=Search&doptcmdl=Citation&defaultField=Title+Word&term=Temporal+evolution+of+spatial+computations+for+visuomotor+control.">Temporal evolution of spatial computations for visuomotor control.</a> Journal of Neuroscience. 36 (8), 2329-2341 (2016).</li><li>Krekelberg, B., Vatakis, A., Kourtzi, Z. <a target="_blank" href="http://www.ncbi.nlm.nih.gov/entrez/query.fcgi?db=PubMed&cmd=Search&doptcmdl=Citation&defaultField=Title+Word&term=Implied+motion+from+form+in+the+human+visual+cortex.">Implied motion from form in the human visual cortex.</a> Journal of Neurophysiology. 94 (6), 4373-4386 (2005).</li><li>Gribble, P. L., Everling, S., Ford, K., Mattar, A. <a target="_blank" href="http://www.ncbi.nlm.nih.gov/entrez/query.fcgi?db=PubMed&cmd=Search&doptcmdl=Citation&defaultField=Title+Word&term=Hand-eye+coordination+for+rapid+pointing+movements:+Arm+movement+direction+and+distance+are+specified+prior+to+saccade+onset.">Hand-eye coordination for rapid pointing movements: Arm movement direction and distance are specified prior to saccade onset.</a> Experimental Brain Research. 145 (3), 372-382 (2002).</li><li>Par&#233;, M., Munoz, D. P. <a target="_blank" href="http://www.ncbi.nlm.nih.gov/entrez/query.fcgi?db=PubMed&cmd=Search&doptcmdl=Citation&defaultField=Title+Word&term=Saccadic+reaction+time+in+the+monkey:+advanced+preparation+of+oculomotor+programs+is+primarily+responsible+for+express+saccade+occurrence.">Saccadic reaction time in the monkey: advanced preparation of oculomotor programs is primarily responsible for express saccade occurrence.</a> Journal of Neurophysiology. 76 (6), 3666-3681 (1996).</li></ol>

Los seres humanos tienen una capacidad notable, cuando es necesario, para generar acciones rápidas y guiadas visualmente en las latencias que se acercan a retrasos mínimos de conducción diferente eferentes. Hemos descrito previamente las respuestas bloqueadas por estímulo (SLR) en la extremidad superior como una nueva medida para las respuestas visuomotoras rápidas6,9,10. Si bien es beneficioso para proporcionar un punto de...

Cuando notamos un mensaje en nuestro teléfono celular, se nos pide que realicemos un alcance guiado visualmente para recoger nuestro teléfono y leer el mensaje. Las características visuales como la forma y el tamaño del teléfono se transforman en comandos de motor que nos permiten alcanzar con éxito la meta. Estas transformaciones visuomotoras pueden estudiarse en condiciones de laboratorio, lo que permite un alto grado de control. Sin embargo, hay escenarios donde el tiempo de respuesta es importante, por ejemplo, coger el teléfono si cayera. Los estudios de laboratorio de comportamientos visuomotores rápidos a menudo se basan en paradigmas de objetivos desplazados en los que los movimientos en marcha se modifican en pleno vuelo después de algún cambio en la posición objetivo (por ejemplo, véase la referencia1,2). Mientras que tales correcciones en línea pueden ocurrir en <150 ms3, es difícil determinar el momento exacto de la salida visuomotor rápida utilizando cinemática solo debido a las características de filtrado de paso bajo del brazo, y porque la salida visuomotor rápida reemplaza un movimiento ya en pleno vuelo. Tales complicaciones conducen a la incertidumbre sobre los sustratos subyacentes a las respuestas visuomotoras rápidas subyacentes (ver ref.4 para su revisión). Algunos estudios sugieren que las estructuras subcorticales como el colliículo superior, en lugar de las áreas corticales frontoparietales, pueden iniciar correcciones en línea5.
Esta incertidumbre con respecto a los sustratos neuronales subyacentes puede deberse, al menos en parte, a la falta de un biomarcador fiable para la salida del sistema visuomotor rápido. Recientemente, hemos descrito una medida de respuestas visuomotoras rápidas que pueden ser generadas a partir de posturas estáticas y registradas a través de la electromiografía (EMG). Las respuestas bloqueadas por estímulo (SLR) son ráfagas de tiempo bloqueadas de la actividad de EMG que preceden al movimiento voluntario6,7, evolucionando consistentemente 100 ms después del inicio del estímulo. Como su nombre indica, las RSB son evocadas por el inicio del estímulo, persistiendo incluso si se retiene un movimiento eventual8 o se mueve en la dirección opuesta9. Además, las RSM evocadas por el desplazamiento de objetivos en un paradigma dinámico se asocian con correcciones en línea de latencia más corta10. Por lo tanto, los SLR proporcionan una medida objetiva para estudiar sistemáticamente la salida de un sistema visuomotor rápido implicado en los RT de latencia corta, ya que pueden generarse a partir de una postura estática y analizarse a partir de otras señales EMG no relacionadas con la fase inicial de la respuesta visuomotor rápida.
El objetivo del estudio actual es presentar un paradigma de alcance guiado visualmente que suscita sólidamente SLRs. Estudios anteriores que investigan el SLR han notificado tasas de detección inferiores al 100% entre los participantes, incluso cuando se utilizan grabaciones intramusculares más invasivas6,8,9. Las bajas tasas de detección y la dependencia de las grabaciones invasivas limitan la utilidad de las medidas de SLR en futuras investigaciones sobre el sistema visuomotor rápido en la enfermedad o a lo largo de la vida útil. Mientras que algunos sujetos simplemente no expresan SLR, los estímulos y paradigmas de comportamiento utilizados anteriormente pueden no haber sido ideales para evocar el SLR. Los informes anteriores de SLRs han utilizado típicamente paradigmas en los que los participantes generan alcances guiados visualmente hacia la estática, apareciendo repentinamente los objetivos6,9. Sin embargo, un sistema visuomotor rápido es el más probable que se necesita en escenarios donde uno debe interactuar rápidamente con un objeto que cae o volador, lo que lleva a uno a preguntarse si mover en lugar de estímulos estáticos puede evocar mejor SLRs. Por lo tanto, hemos adaptado un paradigma de objetivo móvil utilizado para estudiar los movimientos oculares11,y lo hemos combinado con una tarea de alcance pro/anti guiada visualmente utilizada para examinar el SLR9. En comparación con los resultados de paradigmas utilizados anteriormente6,8,9, se encontró que slRs en el paradigma de destino emergente evolucionó antes, alcanzó magnitudes más altas, y eran más frecuentes en toda nuestra muestra de participante. En general, el paradigma objetivo emergente promueve la expresión de respuestas visuomotoras rápidas a tal grado que las medidas objetivas de EMG se pueden hacer de forma fiable con grabaciones de superficie, potenciador del estudio dentro de las poblaciones clínicas y a lo largo de la vida útil. Además, el paradigma de objetivo emergente se puede modificar de muchas maneras diferentes, promoviendo investigaciones más exhaustivas sobre los factores sensoriales, cognitivos y motores que promueven o modifican las respuestas visuomotoras rápidas.

<table>
	<tbody>
		<tr>
			<td>Bagnoli-8 Desktop Surface EMG System</td>
			<td>Delsys Inc.</td>
			<td></td>
			<td>Another reaching apparatus may be used</td>
		</tr>
		<tr>
			<td>Kinarm End-Point Robot</td>
			<td>Kinarm, Kingston, Ontario, Canada</td>
			<td></td>
			<td>Another reaching apparatus may be used</td>
		</tr>
		<tr>
			<td>MATLAB (version R2016a) Stateflow and Simulink applications</td>
			<td>The MathWorks, Inc., Natick, Massachusetts, United States</td>
			<td></td>
			<td></td>
		</tr>
		<tr>
			<td>PROPixx projector</td>
			<td>VPIXX Saint-Bruno, QC, Canada</td>
			<td></td>
			<td>This is a custom built addon for the Kinarm. Other displays may be used.</td>
		</tr>
		<tr>
			<td></td>
			<td></td>
			<td></td>
			<td>Resolution: 1920 x 1080. Standard viewing monitors may also be used.</td>
		</tr>
	</tbody>
</table>

an emerging target paradigm to evoke fast visuomotor responses on human upper limb muscles

Para llegar hacia un objeto visto, la información visual tiene que transformarse en comandos motores. La información visual, como el color, la forma y el tamaño del objeto, se procesa e integra en numerosas áreas cerebrales y, en última instancia, se transmite a la periferia motora. En algunos casos, se necesita una reacción lo más rápido posible. Estas transformaciones visuomotoras rápidas, y sus sustratos neurológicos subyacentes, se entienden mal en los seres humanos, ya que han carecido de un biomarcador confiable. Las respuestas bloqueadas por estímulos (SLR) son ráfagas de latencia corta (<100 ms) de actividad electromiográfica (EMG) que representan la primera oleada de reclutamiento muscular influenciada por la presentación de estímulo visual. Las RSB proporcionan una producción cuantificable de transformaciones visuomotoras rápidas, pero las SLR no se han observado consistentemente en todos los sujetos en estudios anteriores. Aquí describimos un nuevo paradigma conductual con la aparición repentina de un objetivo en movimiento por debajo de un obstáculo que evoca constantemente SLRs robustos. Los participantes humanos generados visualmente guiados se acercan o alejan del objetivo emergente usando un manipulando robótico mientras que los electrodos de superficie registraron la actividad de EMG desde el músculo principal pectoral. En comparación con estudios anteriores que investigaron SLR utilizando estímulos estáticos, las SLR evocadas con este paradigma de objetivo emergente fueron más grandes, evolucionaron antes y estuvieron presentes en todos los participantes. Los tiempos de reacción de alcance (RSE) también se aceleraron en el paradigma de objetivo emergente. Este paradigma ofrece numerosas oportunidades de modificación que podrían permitir el estudio sistemático del impacto de diversas manipulaciones sensoriales, cognitivas y motoras en respuestas visuomotoras rápidas. En general, nuestros resultados demuestran que un paradigma de objetivo emergente es capaz de evocar de manera consistente y robusta la actividad dentro de un sistema visuomotor rápido.

Las respuestas bloqueadas por estímulo (SLR) son breves ráfagas de tiempo de actividad muscular bloqueadas al inicio del estímulo que evolucionan mucho antes de la mayor ráfaga de reclutamiento muscular asociada con el inicio del movimiento. La naturaleza de bloqueo temporal de la SLR produjo una "banda" de actividad muscular visible a 100 ms al ver todos los ensayos ordenados para el tiempo de reacción (RT) (Figura 1a, resaltado por cajas grises). Como se muestra en <strong class="xfig...

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An Emerging Target Paradigm to Evoke Fast Visuomotor Responses on Human Upper Limb Muscles

Aquí se presenta un paradigma conductual que provoca respuestas visuomotoras rápidas y robustas en los músculos de las extremidades superiores humanas durante los alcances guiados visualmente.

Un paradigma de objetivo emergente para evocar respuestas visuomotoras rápidas en los músculos humanos de las extremidades superiores

To reach towards a seen object, visual information has to be transformed into motor commands. Visual information such as the object&#8217;s color, shape, ...

We are interested in how the brain can rapidly translate visual input into motor output. And here, we describe the emerging target paradigm, which elicits quantifiable and reliable fast visuomotor responses. The fast visuomotor responses listed by the paradigm include stimulus-locked responses, which are short bursts of muscle activity tied to visual stimulus onset.Having a paradigm that reliably elicits fast visuomotor responses potentiates the study of the underlying neural mechanisms across the lifespan and in neurological disorders like Parkinson's disease. Many aspects of the emerging target paradigm could be modified to better understand the sensory, cognitive, and motor factors which influence the fast visuomotor system. Begin by applying electromyography or EMG sensors to the targeted upper limb muscle involved in the reaching movement being studied.Visualize the target muscle by requesting an action known to recruit the muscle of interest. For the clavicular head of the pectoralis major muscle, ask the participant to relax their elbows at their sides and push their palms together. If it is difficult to visualize the target muscle, palpate the area of interest while having the participant repeatedly perform the requested action.Target areas with notable changes in the muscle for electrode placement. Use alcohol swabs to clean the skin areas where electrodes will be located and apply adhesives and electrode gel to the surface sensors. Ask the participant to perform the action associated with the muscle recruitment again and adhere sensors over the muscle belly, positioning them to lie in parallel with the direction of the fibers of the targeted muscle.Place the ground electrode on the clavicle contralateral to the reaching arm, then secure sensors and ground electrodes to the surrounding skin with medical tape. Turn on the EMG system to allow for EMG collection throughout the experiment. Check the quality of the EMG signal with a desktop monitor or oscilloscope connected to the system.Have the participant perform a reaching movement into or opposite from the preferred direction of the muscle of interest and ensure that the EMG activity increases or decreases respectively. Next, set up the participant in a robotic reaching apparatus that allows reaching movements in a horizontal plane and the application of force to the manipulandum. Seat the participant in the experimental chair, maximizing their comfort to minimize changes of posture throughout the experiment.Click start on the associated software which initiates the first trial and force generated by the robotic reaching apparatus applied to the participant's upper limb. Verbally instruct the participant to start the first trial by bringing the real-time cursor or RTC into the start position for a duration of one to 1.5 seconds. The occluder changes color to instruct the subject that the upcoming trial requires a pro or anti-reach.Determine if the participant is able to generate a visually-guided reach depending on the color of the occluder. When the occluder is green, the participant intercepts the moving target with the RTC. When the occluder is red, the participant moves the RTC away from the target.Ensure that the moving target, which was stationary and visible to the participant at the top of the inverted Y, begins moving towards the participant along the path of the inverted Y.When the moving target moves behind the occluder, it should move at a constant speed of 30 centimeters per second along the y-axis and should be invisible to the participant. During this interval, the participant should maintain the hand position at the imagined start position. Once the moving target reaches half the length of the occluder, it bifurcates along one of the inverted Y outputs with an additional X velocity component.The target vanishes for a constant delay of approximately half a second, with the delay depending on the size of the occluder and the speed of the target. When the moving target reaches the edge of the occluder, make sure that the software keeps it invisible until the full target has emerged and only then presents it to the participant. The target should be presented to a randomized side at one of the inverted Y paths while the participant's hand remains at the starting position.The exact time of target emergence must be known to ensure accurate measurement of fast visuomotor responses. Here, we present another visual stimulus, which is not seen by the participant, to a photodiode located in the corner of the screen at the exact time of target emergence. This photodiode provides an analog signal for alignment of muscle activity and reaction times.Depending on the participant's reaching behavior, this software provides feedback as text written on the occluder during the inter-trial interval. The feedback says hit for correct interception, wrong way for incorrect direction of reach, or miss for neither correct nor incorrect responses detected during the inter-trial interval. The moving target and the starting position reappear at their respective original locations 200 milliseconds after the participant's reach behavior is completed.Start the next trial when the participant brings the RTC to the starting position. Minimize the participant's movement between each block to ensure consistency of recordings. After verbal confirmation that the participant is ready to begin the next block, initiate the next block and continue to monitor participant performance and EMG output.Stimulus-locked responses or SLRs depended on target location, with SLRs on the right pectoralis major consisting of an increase or decrease in muscle recruitment following leftward or rightward target presentation respectively. To detect SLRs, separate time series receiver operating characteristic analyses were performed on trials with earlier or later than average reaction times. This analysis indicated whether electromyography onset was invariant to stimulus or movement onset, which was determined by the slope of the line connecting early and late discrimination times plotted as a function of reaction time.Data from two subjects reaching toward a stationary object or moving target is shown here. Participant one does not exhibit an SLR in the static paradigm, but a clear SLR can be seen in the emerging target paradigm. The SLR was also apparent in the mean electromyography traces for participant one in the emerging target paradigm.While participant two exhibited an SLR in both the static and emerging target paradigms, the magnitude of the SLR was much greater in the emerging target paradigm. On average, SLR magnitude was considerably larger in the emerging target versus the static paradigm. In contrast, the latency of detected SLRs did not differ between the two paradigms.SLRs were detected in all five participants in the emerging target paradigm, but only in three participants in a paradigm with static targets. SLR magnitudes in the anti-reach condition were muted compared to that in the pro-reach condition. The paradigm could be varied to better understand the sensory, cognitive, or motor factors that influence fast visuomotor responses.Future experiments could vary target speed, alter the time behind the occluder, or require participants to choose which hand to move. We've started to use reliable responses elicited by the emerging target paradigm to study the fast visuomotor system in elderly participants and in patients with Parkinson's disease.

Research

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