Name: Forfatter Spotlight: Undersøkelse av vokal informasjonsrepresentasjon hos små primater og dens endring av psykiatriske lidelser ved bruk av ikke-invasivt EEG
Uploaded: 2024-07-26T14:15:00
Description: Vocal communication plays a crucial role in the social interactions of primates, particularly in survival and social organization. Humans have developed a ...

Dette arbeidet ble støttet av Hakubi-prosjektet ved Kyoto University, Grant-in-Aid for Challenging Research (Pioneering) (No.22K18644), Grant-in-Aid for Scientific Research (C) (No. 22K12745), Grant-in-Aid for Scientific Research (B) (No. 21H02851), og Grant-in-Aid for Scientific Research (A) (No. 19H01039). Vi vil gjerne takke Editage (www.editage.jp) for engelskspråklig redigering.

Alle forsøk ble godkjent av dyreforsøkskomiteen til EHUB (nr.2022-003, 2023-104) og utført i samsvar med veiledningen for stell og bruk av laboratorieprimater utgitt av EHUB. Ni vanlige silkeaber (Callithrix jacchus, seks hanner og tre hunner, 2-12 år gamle, veide 330-490 g) ble brukt til eksperimentet.
1. Dyr
<ol><li>Hus silkeapene i enkeltbur utstyrt med reirkasser, trepinne og andre berikelsesanordninger.</li>
	<li>Hold rommene under en 12 timers lys-mørk sy...

Ikke-invasivt EEG for komparative studier av vokal persepsjon hos silkeaper

Punkter å merke seg om anestesi Både ketamin- og xylazinadministrasjon har blitt forsøkt, og selv om disse er smertestillende og derfor egnet for lange smertefulle oppgaver, har silkeaber en tendens til å oppleve reduksjoner i oksygennivået i blodet uten oksygeninnånding44. Kort sagt, alfaxalon er sannsynligvis best egnet for smertefrie oppgaver som barbering eller maskefremstilling. I tillegg, for barbering-, som bare tar 10-15 minutter, vil inhalasjonsanestesi være den...

Primater bruker artsspesifikke vokaliseringer for å formidle biologisk viktig informasjon, for eksempel innringerens følelsesmessige tilstand eller intensjon om å opprettholde sosiale bånd, tilstedeværelsen av rovdyr eller andre farlige situasjoner. Undersøkelse av de nevrale mekanismene som ligger til grunn for oppfatningen av vokalisering hos vokalrike ikke-menneskelige primater kan gi oss kritiske ledetråder for bedre å forstå den evolusjonære opprinnelsen til menneskelig språk.
Vanlige silkeaber er små primater som er hjemmehørende i Sør-Amerika. De siste årene har silkeaber i økende grad blitt brukt som modelldyr, sammen med makaker, på grunn av deres høye reproduktivitet, brukervennlighet på grunn av deres lille størrelse og utviklingen av nyttige transgene teknikker 1,2,3. I tillegg til deres nytte som sykdomsmodeller, er rik vokal kommunikasjon innen grupper en annen unik egenskap ved denne arten 4,5,6,7. Silkeaber utveksler rutinemessig vokale signaler for å kommunisere med usynlige artsfrender i skogen. Ved å undersøke hjerneaktiviteten som er involvert i vokal persepsjon og produksjon hos silkeaper, kan vi bestemme hvordan de behandler auditiv informasjon om sine egne eller konspesifikke rop i hjernen og identifisere hvilke nevrale kretser som er involvert. Tidligere studier har vist nevral aktivitet i den primære auditive cortex 8,9,10,11,12 og frontal cortex 13,14 involvert i vokalproduksjon hos silkeaper. Videre ble disse eksiterte og undertrykte nevronale responsene modulert av auditive-vokale interaksjoner i den primære auditive cortex 8,10. Disse studiene ga detaljerte nevrale aktivitetsdata på enkeltnevronnivå ved bruk av invasive registreringsmetoder. Tallrike studier har videre undersøkt den nevrale aktiviteten som er involvert i silkeape-vokalproduksjon; vokal oppfatning er imidlertid fortsatt dårlig forstått15,16.
Flere ikke-invasive hjerneavbildningsstudier har belyst de nevrale mekanismene for vokal prosessering hos silkeaper 17,18,19; Deres høye romlige oppløsning er en fordel, men å holde dyr i våken tilstand under skanning krever avanserte teknikker. Men nylig identifiserte Jafari et al. frontotemporale regioner involvert i vokal persepsjon hos våkne silkeaber ved bruk av funksjonell magnetisk resonansavbildning (fMRI)19. Nesten alle eksperimenter for å belyse hjernefunksjonene som er involvert i vokal persepsjon og produksjon hos mennesker har blitt utført ved bruk av ikke-invasive metoder, som hodebunnselektroencefalografi (EEG), magnetoencefalografi (MEG) 20,21 og fMRI 22,23,24. Tallrike studier på mennesker har undersøkt hjerneaktivitet relatert til vokal persepsjon ved hjelp av EEG. De fleste av disse studiene har fokusert på emosjonell informasjon 25,26,27 og fremtredende av emosjonelle ord28, med resultatene som avslører endringer i hendelsesrelaterte potensialer under vokal persepsjon 29. Elektrokortikografi (ECoG) og enkeltnevronopptak ved bruk av intrakranielt implanterte elektroder hos mennesker har bare blitt utført i et begrenset antall eksperimenter hos pasienter som gjennomgår nevrokirurgisk behandling30,31.
Et evolusjonært perspektiv som sammenligner mennesker med aper er viktig for å forstå de unike nevrale mekanismene som ligger til grunn for vokal persepsjon og produksjon som har utviklet seg hos mennesker. For direkte å sammenligne de nevrale mekanismene som er involvert i taleoppfatning og vokalisering hos vokalrike ikke-menneskelige primater, som silkeapen, med mennesker, er det viktig å sammenligne data mellom de to artene ved hjelp av samme metode. Funksjonell MR tillater avbildning av hele hjernen og har høy romlig oppløsning. Den har fordelen av å registrere aktivitet vinkelrett på hodeskallen eller i dype områder som er vanskelige å registrere med EEG eller MEG. MR-maskinen er imidlertid dyr å installere og vedlikeholde, og det er mange begrensninger på stimuli som kan presenteres på grunn av enhetens natur. Til sammenligning har EEG, hendelsesrelaterte potensialer (ERP) og MEG en høy tidsoppløsning, noe som gjør dem nyttige for å analysere vokalbehandling i tidsserier. Spesielt har EEG fordelene med høy mobilitet og muligheten til å brukes i en rekke eksperimentelle omgivelser, relativt lave kostnader og kravet om bare en enkelt operatør.
Siden en stor mengde EEG-data allerede er innhentet hos mennesker, er EEG-målemetoder ved bruk av ikke-invasive paradigmer nødvendig for ikke-menneskelige primater. Vår forskningsgruppe utviklet en unik ikke-invasiv EEG-registreringsmetode ved bruk av rør32 for makaker og silkeaber. Her rapporterer vi flere nye funn angående auditiv prosessering hos ikke-menneskelige primater 33,34,35,36,37. For å karakterisere hjerneaktivitet som respons på artsspesifikke vokaliseringer hos silkeaper, konstruerte vi et eksperimentelt system for ikke-invasivt å registrere hjerneaktivitet ved hjelp av elektroder plassert i hodebunnen. I denne studien beskriver vi EEG-målemetoden for silkeaper.

<table border="1" fo:keep-together.within-page="1" fo:keep-with-next.within-page="always">
	<tbody>
		<tr>
			<td>Alfaxalone</td>
			<td>Meiji Animal Health</td>
			<td>Alfaxan</td>
			<td></td>
		</tr>
		<tr>
			<td>Amplifier</td>
			<td>Brain Products</td>
			<td>BrainAmp</td>
			<td></td>
		</tr>
		<tr>
			<td>Atropine</td>
			<td>Fuso Pharmaceutical Industries</td>
			<td>Atropine Sulfate Injection</td>
			<td></td>
		</tr>
		<tr>
			<td>Audio editor</td>
			<td>Adobe</td>
			<td>Adobe Audition</td>
			<td></td>
		</tr>
		<tr>
			<td>Data processing software</td>
			<td>MathWorks</td>
			<td>MATLAB</td>
			<td>version R2023a</td>
		</tr>
		<tr>
			<td>Data processing toolbox</td>
			<td>University of California-SanDiego</td>
			<td>EEGLAB</td>
			<td></td>
		</tr>
		<tr>
			<td>Data processing toolbox</td>
			<td>University of California-Davis</td>
			<td>ERPLAB</td>
			<td></td>
		</tr>
		<tr>
			<td>Electric shaver</td>
			<td>Panasonic</td>
			<td>ER803PPA</td>
			<td></td>
		</tr>
		<tr>
			<td>Electrode</td>
			<td>Unique Medical</td>
			<td>UL-3010</td>
			<td>AgCl coated (custom)</td>
		</tr>
		<tr>
			<td>Electrode gel</td>
			<td>Neurospec AG</td>
			<td>V16 SuperVisc</td>
			<td></td>
		</tr>
		<tr>
			<td>Electrode input box</td>
			<td>Brain Products</td>
			<td>EIB64-DUO</td>
			<td>64ch</td>
		</tr>
		<tr>
			<td>Glue</td>
			<td>3M</td>
			<td>Scotch 7005S</td>
			<td></td>
		</tr>
		<tr>
			<td>Hair removering cream</td>
			<td>Kracie</td>
			<td>epilat for sensitive skin</td>
			<td></td>
		</tr>
		<tr>
			<td>Isoflurane</td>
			<td>Bussan Animal Health</td>
			<td>ds isoflurane</td>
			<td></td>
		</tr>
		<tr>
			<td>Liquid gum</td>
			<td>San-ei Yakuhin Boeki</td>
			<td>Arabic Call SS</td>
			<td>Gum arabic+water</td>
		</tr>
		<tr>
			<td>Liquid nutrition</td>
			<td>Nestl&#233; Health Science Company</td>
			<td>Isocal 1.0 Junior</td>
			<td>Polymeric formula</td>
		</tr>
		<tr>
			<td>Maropitant</td>
			<td>Zoetis&#160;</td>
			<td>Cerenia injectable solution</td>
			<td></td>
		</tr>
		<tr>
			<td>Monitor Camera</td>
			<td>Intel</td>
			<td>RealSense LiDAR Camera L515</td>
			<td></td>
		</tr>
		<tr>
			<td>Monkey pellets</td>
			<td>Oriental Yeast</td>
			<td>SPS</td>
			<td></td>
		</tr>
		<tr>
			<td>Primate chair</td>
			<td>Natsume Seisakusho</td>
			<td>Order made</td>
			<td></td>
		</tr>
		<tr>
			<td>Pulse oximeters</td>
			<td>Covident</td>
			<td>Nellcor</td>
			<td>PM10N</td>
		</tr>
		<tr>
			<td>Skin prepping pasta&#160;</td>
			<td>Mammendorfer Institut f&#252;r Physik und Medizin</td>
			<td>NeuPrep</td>
			<td></td>
		</tr>
		<tr>
			<td>Slicon tube</td>
			<td>AsONE</td>
			<td>&#934;4 x 7mm</td>
			<td></td>
		</tr>
		<tr>
			<td>Speaker</td>
			<td>Fostex</td>
			<td>PM0.3</td>
			<td></td>
		</tr>
		<tr>
			<td>Synchronization device</td>
			<td>Brain Vision</td>
			<td>StimTrak</td>
			<td></td>
		</tr>
		<tr>
			<td>Thermoplastic mask</td>
			<td>CIVCO</td>
			<td>MTAPU Type Uniframe Thermoplastic Mask 2.4mm</td>
			<td></td>
		</tr>
	</tbody>
</table>

electroencephalography measurements in awake marmosets listening to conspecific vocalizations 

Vokal kommunikasjon spiller en avgjørende rolle i de sosiale interaksjonene til primater, spesielt i overlevelse og sosial organisering. Mennesker har utviklet en unik og avansert vokal kommunikasjonsstrategi i form av språk. For å studere utviklingen av menneskelig språk, er det nødvendig å undersøke de nevrale mekanismene som ligger til grunn for vokalbehandling hos mennesker, samt å forstå hvordan hjernemekanismer har utviklet seg ved å sammenligne dem med de hos ikke-menneskelige primater. Her utviklet vi en metode for ikke-invasivt å måle elektroencefalografi (EEG) av våkne ikke-menneskelige primater. Denne registreringsmetoden gir mulighet for langtidsstudier uten å skade dyrene, og, viktigere, lar oss direkte sammenligne ikke-menneskelige primater EEG-data med menneskelige data, noe som gir innsikt i utviklingen av menneskelig språk. I den nåværende studien brukte vi hodebunns-EEG-registreringsmetoden for å undersøke hjerneaktivitet som respons på artsspesifikke vokaliseringer hos silkeaper. Denne studien gir ny innsikt ved å bruke hodebunns-EEG for å fange opp utbredte nevrale representasjoner i silkeaper under vokal persepsjon, og fylle hull i eksisterende kunnskap.

Primates use species-specific vocalizations to convey biologically important information, such as the caller&#39;s emotional state or intention to maintain social bonds, the presence of predators, or other dangerous situations. Investigation of the neural mechanisms underlying the perception of vocalization in vocal-rich nonhuman primates may provide us with critical clues to better understand the evolutionary origins of human language.
Common marmosets are small primates native to South America. In recent years, marmosets have been increasingly used as model animals, alongside macaque monkeys, because of their high reproductivity, ease of use owing to their small size, and the development of useful transgenic techniques1,2,3. In addition to their utility as disease models, rich vocal communication within groups is another unique characteristic of this species4,5,6,7. Marmosets routinely exchange vocal signals to communicate with invisible conspecifics in the forest. By examining the brain activity involved in vocal perception and production in marmosets, we can determine how they process the auditory information of their own or conspecific calls in the brain and identify which neural circuits are involved. Previous studies have demonstrated neural activity in the primary auditory cortex8,9,10,11,12 and frontal cortex13,14 involved in vocal production in marmosets. Furthermore, these excited and suppressed neuronal responses were modulated by auditory-vocal interactions in the primary auditory cortex8,10. These studies provided detailed neural activity data at the single-neuron level using invasive recording methods. Numerous studies have further examined the neural activity involved in marmoset vocal production; however, vocal perception remains poorly understood15,16.
Several noninvasive brain imaging studies have elucidated the neural mechanisms of vocal processing in marmosets17,18,19; their high spatial resolution is an advantage, however, keeping animals in the awake state during scanning requires advanced techniques. However, more recently, Jafari et al. identified frontotemporal regions involved in vocal perception in awake marmosets using functional magnetic resonance imaging (fMRI)19. Almost all experiments to elucidate the brain functions involved in vocal perception and production in humans have been conducted using noninvasive methods, such as scalp electroencephalography (EEG), magnetoencephalography (MEG)20,21, and fMRI22,23,24. Numerous studies in humans have investigated brain activity related to vocal perception using EEG. Most of these studies have focused on emotional information25,26,27 and the saliency of emotional words28, with the results revealing changes in event-related potentials during vocal perception29. Electrocorticography (ECoG) and single-neuron recordings using intracranially implanted electrodes in humans have only been conducted in a limited number of experiments in patients undergoing neurosurgical treatment30,31.
An evolutionary perspective comparing humans with monkeys is important when understanding the unique neural mechanisms underlying vocal perception and production that have developed in humans. To directly compare the neural mechanisms involved in speech perception and vocalization in vocal-rich nonhuman primates, such as the marmoset, with humans, it is important to compare data between the two species using the same method. Functional MRI allows whole-brain imaging and has a high spatial resolution. It has the advantage of recording activity perpendicular to the skull or in deep regions that are difficult to record with EEG or MEG. However, the MRI machine is expensive to install and maintain, and there are many restrictions on the stimuli that can be presented due to the nature of the device. In comparison, EEG, event-related potentials (ERPs), and MEG have a high temporal resolution, making them useful for analyzing time-series vocal processing. In particular, EEG has the advantages of high mobility and the ability to be used in a variety of experimental settings, relatively low cost, and the requirement for just a single operator.
Since a large amount of EEG data has already been obtained in humans, EEG measurement methods using non-invasive paradigms are needed for non-human primates. Our research group developed a unique noninvasive EEG recording method using tubes32 for macaques and marmosets. Here, we report several novel findings regarding auditory processing in nonhuman primates33,34,35,36,37. To characterize brain activity in response to species-specific vocalizations in marmosets, we constructed an experimental system to noninvasively record brain activity using electrodes placed on the scalp. In this study, we describe the EEG measurement method for marmosets.

Forfatter Spotlight: Undersøkelse av vokal informasjonsrepresentasjon hos små primater og dens endring av psykiatriske lidelser ved bruk av ikke-invasivt EEG

Elektroencefalografimålinger i våkne silkeaber som lytter til konspesifikke vokaliseringer 

We would like to know how vocal information is represented in the brain of small primates which are rich in vocal communications. We would like to illustrate how the representation will be altered by psychiatric disorders such as schizophrenia in the future. We compared non-invasive EEGs across four primate species, and found that the latency of auditory cortex to respond to sounds is longer in humans than in other primates.This would have a significant impact on the perception of complex sounds, such as calls and speech sounds. Few experimental methods allow direct comparison of brain activity obtained from human and animals. We hope to quantify the process of human language evolution by direct comparison, or directly comparing data among various animal species using the non-invasive measurement method.We hope to address this challenge with our protocol.

Først plottet vi de gjennomsnittlige hendelsesrelaterte potensialene (ERP) for hver auditiv stimulus i silkeapene (figur 2). Det auditive fremkalte potensialet (AEP) var fremtredende i støytilstanden , noe som gjenspeiler det klare utbruddet av stimuli (se figur 1D). For å sammenligne gjennomsnittlige ERP-er mellom samtaletyper og støystimuli, brukte vi en enveis variansanalyse (ANOVA) med stimuli som mellom-individ-faktor i Cz-respons. Vi fant en s...

For å studere utviklingen av språk er det viktig å sammenligne hjernemekanismer hos mennesker med de hos ikke-menneskelige primater. Vi utviklet en metode for ikke-invasivt å måle elektroencefalografi (EEG) hos våkne dyr. Det lar oss direkte sammenligne EEG-data mellom mennesker og dyr på lang sikt uten å skade dem.

Vocal communication plays a crucial role in the social interactions of primates, particularly in survival and social organization. Humans have developed a ...

electroencephalography-measurements-awake-marmosets-listening-to

Research

JoVE Journal

Neuroscience

Electroencephalography Measurements in Awake Marmosets Listening to Conspecific Vocalizations 

Vocal communication plays a crucial role in the social interactions of primates, particularly in survival and social organization. Humans have developed a unique and advanced vocal communication strategy in the form of language. To study the evolution of human language, it is necessary to investigate the neural mechanisms underlying vocal processing in humans, as well as to understand how brain mechanisms have evolved by comparing them with those in nonhuman primates. Herein, we developed a method to noninvasively measure the electroencephalography (EEG) of awake nonhuman primates. This recording method allows for long-term studies without harming the animals, and, importantly, allows us to directly compare nonhuman primate EEG data with human data, providing insights into the evolution of human language. In the current study, we used the scalp EEG recording method to investigate brain activity in response to species-specific vocalizations in marmosets. This study provides novel insights by using scalp EEG to capture widespread neural representations in marmosets during vocal perception, filling gaps in existing knowledge.

To study the evolution of language, comparing brain mechanisms in humans with those in nonhuman primates is important. We developed a method to noninvasively measure the electroencephalography (EEG) of awake animals. It allows us to directly compare EEG data between humans and animals for the long term without harming them.

Development and Implementation of Noninvasive EEG Recording Methods for Auditory Processing Studies in Marmosets

After anesthetizing the marmoset, monitor the vitals with a pulse oximeter. If necessary, administer an oxygen air mixture. Maintain the room temperature above 27 degrees Celsius, and wrap a warming cloth around the body of the marmoset to prevent hypothermia.Using an electric shaver, shave the head. Apply hair removal cream for sensitive skin. After five minutes, wipe off the cream with wet gauze.Drill four screw holes into the protruding back portion of the mask to align with the vertical length of the chair. Next place the anesthetized marmoset on the primate chair. Secure the animal on the chair using neck and waist plates.Place the thermoplastic mask plate in hot water to soften it to fit the head of the marmoset. Remove the mask plate from the water and allow it to cool before placing it on the subject's head. After hardening, remove the mask from the marmoset head.Cut out the top of the head and ear parts of the mask to expose the area for the electrode setting. Habituate the marmoset to the chair under awake conditions and reward it for approximately 30 minutes. Connect a 64 channel electrode input box to the amplifier.Arrange the speaker near the amplifier and control the sound level at 65 to 75 decibels to deliver auditory stimuli. Place the camera in front of the subject to monitor their condition during the EEG recording. Then arrange the primate chair in front of the camera.Attach a transfer cage to a small window of the home cage and allow the marmoset to move to the transfer cage. Cover the carrying cage with a cloth and transfer it to the experimental room. Hold the mart using protective gloves and place it on the primate chair.Put the previously prepared mask on the mart's head. Pass the screws attached to the chair through the hole in the mask and fix it using thumb screws. Use the nasion, inion, and ear lobes as anatomical landmarks to determine the location of the electrodes according to the international 10:20 method.Measure the distance between the nasion and inion in the midline with a tape. Define the location of Cz in the middle of the distance. Position the other electrodes with 20%of the inion/nasion length as the electrode spacing.Mark the electrode positions on the scalp using an oil-based dermatograph. Rub the marked area with a thin cotton swab dipped in alcohol to remove dirt and sebum from the scalp. Using a tube cutter, cut a piece of silicon tubing into a length of approximately seven to nine millimeters.Apply adhesive to the edges of the cut tube and adhere it to the scalp. Using a syringe with a non-pointed needle, fill the inside of the tube with EEG gel. Connect the reference electrode to PZ and the ground electrodes to F4 or F3.Insert electrodes into the tube and connect the electrode cable to the input box.Launch the EEG recording application. Adjust the parameters to ensure all electrodes are below five kilo-Ohms and measure the electrode impedance. During head immobilization and between task sessions, administer one to three milliliters of liquid reward using a syringe.Specify the file to be saved on the EEG recording software and press the start recording button. Immediately run the script for stimulus presentation. When the stimulus presentation script execution is completed, press the stop button to end all recordings.Then remove the electrodes and head mask from the marmoset. Capture the animal and place it back in the carrying cage. Record simple and compound calls from marmoset that are not used in subsequent EEG recordings.Extract three species-specific simple and compound calls from the recorded files. Next, create white noise using a function in the programming software and use that as a stimulus. To follow this, use three auditory files of marmoset calls in the experiment.Control the task using a custom script. In each sound stimulus file, the right channel contains the marmoset call or noise data, and the left channel contains the trigger signal for the onset of the stimulus. Send the trigger signal to the EEG system via a synchronization device and record it as event time.The auditory evoked potential was prominent in the noise condition reflecting the clear onset of the stimuli. The time frequency analysis showed that event related spectral power increased at a lower frequency immediately after stimulus onset. The CZ region showed a decrease in gamma range power lasting for one second post stimulus onset in younger subjects.The initial transient responses in the FZ region revealed significant main effects of stimulus, type, and age with no significant interaction. Sustained responses in CZ showed a significant effect of stimulus type, but no effect of age or interaction.