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Résumé

Cette étude présente un nouveau modèle de souris spécialement conçu pour simuler l’endométriome, un sous-type cliniquement significatif de l’endométriose. En utilisant des souris C57BL/6J, le modèle vise à élucider les mécanismes physiopathologiques sous-jacents à l’infertilité liée à l’endométriome, offrant ainsi un outil raffiné pour combler le manque de connaissances actuel en médecine de la reproduction.

Résumé

L’endométriome (OMA), un sous-type d’endométriose caractérisé par la formation de kystes endométriosiques dans les ovaires, touche 17 à 44 % des personnes diagnostiquées avec l’endométriose. Les femmes atteintes d’OMA connaissent souvent une fertilité compromise, mais les mécanismes exacts sous-jacents à l’infertilité associée à l’OMA restent incertains. Notamment, les modèles animaux existants simulent l’endométriose péritonéale superficielle (SUP) et l’endométriose infiltrante profonde (DIE), laissant une lacune notable dans la recherche axée sur l’OMA. En réponse au manque de connaissances, cet article présente un modèle de souris pionnier simulant l’OMA et fournit une description complète des techniques et procédures employées dans le modèle. Avec un taux de réussite élevé de 83 % et une spécificité des lésions ovarienne, ce modèle est très prometteur pour faire progresser notre compréhension de l’OMA, en particulier dans le contexte de l’infertilité. Il offre une plate-forme précieuse pour mener des recherches ciblées sur les défis de fertilité associés à l’OMA, ouvrant potentiellement la voie à de meilleures stratégies diagnostiques et thérapeutiques dans le domaine de la médecine de la reproduction.

Introduction

L’endométriome (OMA) est le sous-type d’endométriose le plus prédominant, observé chez environ 17 à 44 % des personnes diagnostiquées avec l’endométriose 1,2. Elle se caractérise par la formation de kystes endométriosiques au sein des ovaires. Ces kystes, familièrement appelés « kystes au chocolat », tirent leur nom de leur consistance brune distinctive, semblable à du goudron3. En plus de l’OMA, l’endométriose peut également se présenter sous la forme d’une endométriose péritonéale superficielle (SUP) et d’une endométriose infiltrante profonde (DIE). Le SUP fait référence aux lésions de la muqueuse péritonéale, tandis que le DIE fait référence aux lésions pénétrant à plus de 5 mm sous la surface péritonéale4. L’hétérogénéité de l’emplacement, de l’apparence et de la profondeur des lésions parmi ces sous-types d’endométriose entraîne divers symptômes cliniques et une gravité variable de la maladie 5,6. L’OMA est particulièrement associée à des stades d’endométriose plus graves et a été impliquée dans l’infertilité, les adhérences pelviennes et un risque accru de cancer de l’ovaire 1,7,8,9.

L’association de l’endométriose, en particulier de l’OMA, avec l’infertilité est un problème clinique très préoccupant. L’endométriose est présente chez 25 à 50 % des femmes infertiles, et 30 à 50 % des femmes diagnostiquées avec une endométriose souffrent d’infertilité. Bien que les mécanismes exacts de l’infertilité associés à l’OMA restent insaisissables, certaines hypothèses ont été avancées. L’un d’eux suggère que l’endométriose conduit à un état inflammatoire chronique, qui peut perturber la fonction ovarienne normale et altérer la qualité des ovocytes15,16. Un autre suggère une surcharge anormale en fer dans le liquide folliculaire ovarien, qui serait associée à un trouble de la maturation des ovocytes14. D’autres études portent sur les perturbations de la régulation hormonale17, de la qualité des ovocytes18 et du développement embryonnaire19.

Historiquement, les modèles de rongeurs ont joué un rôle crucial dans l’approfondissement de notre compréhension de l’endométriose, en particulier dans l’étude de sa pathologie, de son impact sur la fertilité et des mécanismes de la douleur 20,21,22,23. Les rongeurs, en particulier les rats et les souris, ont été largement utilisés comme modèles animaux pour explorer les relations de cause à effet, les mécanismes sous-jacents, les techniques de diagnostic potentielles et les interventions thérapeutiques pour cette maladie 22,24,25,26. Il est important de reconnaître que tous les modèles animaux ont leurs utilisations et leurs limites spécifiques. Le choix d’un modèle particulier dépend du résultat ou de l’aspect spécifique mesuré ou étudié27. Par exemple, un modèle de rat a démontré que le stress pouvait exacerber les manifestations de l’endométriose et influencer les paramètres inflammatoires, donnant ainsi un aperçu des déclencheurs potentiels de la maladie28.

Dans le cadre de la recherche sur l’endométriose, différents modèles de rongeurs sont utilisés. Une approche couramment utilisée est le modèle homologue, qui implique la transplantation de tissu utérin de rongeur dans la cavité péritonéale ou les vaisseaux mésentériques de la même espèce29. Ce modèle offre des avantages en termes d’immunocompétence et d’aptitude aux études à long terme30. Cependant, des limites apparaissent en raison de la disparité partielle entre le tissu utérin ectopique de souris implanté et les caractéristiques des lésions endométriosiques humaines31. Une autre approche est le modèle hétérologue, où une biopsie de l’endomètre humain est implantée dans une souris immunodéprimée32. Ce modèle permet l’utilisation de l’endomètre ectopique humain comme tissu donneur pour le développement des lésions, offrant une validité constructive32. Cependant, il repose sur des souris immunodéprimées comme receveurs, ce qui entrave une évaluation complète des réponses immunitaires impliquées dans l’étiologie de la maladie33. Néanmoins, il est important de reconnaître que les modèles existants se concentrent principalement sur le reflet de la condition généralisée SUP, ne saisissant pas adéquatement les caractéristiques uniques de l’OMA et du DIE34. À l’heure actuelle, il existe peu de modèles spécifiques disponibles pour l’étude de l’EDE, et seuls quelques modèles existent, y compris un modèle récent de rongeurs mis au point par Yan et al.35. Cette rareté souligne la nécessité de poursuivre les recherches et de développer des modèles qui capturent avec précision les caractéristiques spécifiques des DIE. De plus, notre compréhension de l’OMA, en particulier son association nuancée avec la fertilité, reste également limitée26,36.

En abordant les défis existants, cet article présente un nouveau modèle expérimental de souris homologues conçu pour simuler spécifiquement l’OMA. Il vise à fournir des informations uniques sur les mécanismes pathologiques sous-jacents à l’infertilité liée à l’OMA, comblant ainsi le manque de connaissances dans ce domaine crucial de la médecine reproductive. En bref, les souris C57BL/6J ont été utilisées pour leurs traits reproducteurs semblables à ceux de l’homme. Après la synchronisation du cycle d’œstrus, les tissus utérins de souris donneuses ont été hachés et transplantés dans la bourse ovarienne des souris receveuses selon un rapport de 1:2. Après un intervalle de 4 semaines, des examens morphologiques et histologiques des lésions ovariennes ont été effectués pour valider la présence d’OMA et évaluer toute atrésie folliculaire associée. Avec un taux de réussite de 83 %, ce modèle offre aux chercheurs une plate-forme fiable pour les études OMA, en mettant l’accent sur le développement des lésions spécifiquement dans les ovaires pour des investigations ciblées.

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Protocole

Toutes les procédures expérimentales menées dans cette étude ont été approuvées et réglementées sous le numéro de protocole 21-203-MIS_[C] par le Comité d’éthique de l’Université chinoise de Hong Kong.

1. Acclimatation et sélection des animaux

  1. Préparation des souris
    1. Procurez-vous 18 souris C57BL/6J (femelles primipares, âgées de 8 à 9 semaines : 6 donneuses, 12 receveuses) auprès d’un fournisseur réputé. Vérifiez les certificats d’intégrité.
    2. Maintenez toutes les souris dans un environnement de logement contrôlé : 22-24 °C, taux d’humidité entre 40 % et 60 % et avec un cycle lumière/obscurité de 12 heures. Utilisez de l’air filtré HEPA, si disponible.
    3. Permettre aux souris de s’acclimater pendant 72 heures avec un accès continu à la nourriture et à l’eau, en minimisant l’interaction humaine pour réduire le stress.
  2. Synchronisation du cycle œstral
    1. Recueillir la litière contenant des phéromones mâles ; Introduisez-le dans les cages des femelles pendant 48 h.
  3. Cytologie vaginale
    1. Effectuez une cytologie vaginale le lendemain matin.
      REMARQUE : Il est nécessaire d’effectuer un frottis à une heure constante de la journée, généralement à 9h00.
      1. Préparez à l’avance des cotons-tiges à deux têtes, du PBS autoclave, une boîte de Pétri de 35 mm et des lames de verre. Versez 10 ml de PBS dans une boîte de Pétri. Immergez une extrémité du coton-tige dans le PBS pour lui permettre d’absorber le liquide.
      2. Sortez doucement une souris de sa cage et placez-la sur le couvercle d’une cage vide.
      3. Saisissez la queue à l’aide du pouce et de l’index d’une main, et de l’autre main, prenez le coton-tige humidifié et insérez-le délicatement dans le vagin de la souris. Insérez délicatement la pointe de l’écouvillon à une profondeur d’environ 1,0 cm dans le vagin de la souris. Faites pivoter l’écouvillon doucement, tout en maintenant un angle d’environ 45° par rapport à l’axe long du corps de l’animal.
        REMARQUE : La rotation lente de l’écouvillon pendant l’insertion peut faciliter une procédure plus fluide et minimiser la stimulation potentielle du col de l’utérus.
      4. Retirez doucement les cellules de la lumière et des parois vaginales en tournant continuellement l’écouvillon, puis retirez soigneusement l’écouvillon.
        REMARQUE : Au cours de ce processus, assurez-vous que l’écouvillon est continuellement tourné tout en faisant attention de ne pas entrer en contact avec les poils environnants. Ensuite, retirez soigneusement l’écouvillon pour éviter toute contamination potentielle.
      5. Transférez les cellules collectées en roulant doucement la pointe de l’écouvillon sur une lame de verre propre et pré-étiquetée.
        REMARQUE : Le bâtonnet d’écouvillon doit être jeté après le transfert des cellules sur les lames, et un nouveau doit être utilisé pour chaque animal.
      6. Inspectez les lames au microscope pour détecter les cellules épithéliales cornifiées. Recherchez la présence uniforme de cellules épithéliales cornées dans la cytologie vaginale, ce qui indique le stade de l’œstrus. Prenez des photos et enregistrez les observations.
        REMARQUE : Avec l’expertise appropriée, la coloration des frottis vaginaux n’est pas nécessaire. Cependant, si un expérimentateur ne peut pas « lire » les frottis sans qu’ils soient colorés, alors cela est nécessaire.

2. Établissement du modèle d’endométriome

REMARQUE : Ne sélectionnez que des souris au stade de l’œstrus comme souris donneuses et receveuses dans l’établissement modèle. Lorsque vous effectuez des expériences sur une souris, assurez-vous qu’elle est hors de la vue des autres et qu’elle n’est pas réintroduite en compagnie d’autres animaux avant d’être complètement rétablie. Le schéma de génération de modèles se trouve à la figure 1.

  1. Préparation des tissus du donneur
    1. Sédatez les souris donneuses avec une combinaison de kétamine (75 mg/kg) et de xylazine (10 mg/kg). Euthanasier les souris donneuses par translocation cervicale sous anesthésie.
    2. Désinfectez la région abdominale avec un coton-tige à 70 % d’éthanol.
    3. À l’aide de ciseaux chirurgicaux stériles, créez une incision (1 cm) le long de la ligne médiane du péritoine afin d’exposer la couche musculaire. Choisissez une autre paire de ciseaux chirurgicaux pour couper la couche musculaire et révéler la cavité pelvienne.
    4. Fermez les pointes de la pince et soulevez doucement les intestins à l’aide de la partie centrale émoussée.
    5. Localisez les tissus de l’utérus et de l’ovaire. Effectuez une dissection stérile de toute la corne utérine, y compris les deux cornes utérines, en vous assurant que la taille approximative du morceau retiré est de ~1,5 cm de longueur. Placez les tissus excisés dans une boîte de Pétri contenant du PBS et retirez tous les tissus adipeux en excès.
    6. Disséquez minutieusement les tissus en morceaux de 1 mm³ à l’aide d’un scalpel stérilisé. Gardez les tissus humides en ajoutant périodiquement du PBS.
  2. Procédure de transplantation
    1. Anesthésier les souris receveuses avec un mélange de kétamine (75 mg/kg) et de xylazine (10 mg/kg).
    2. Appliquez une pommade ophtalmique pour prévenir la sécheresse oculaire pendant la chirurgie. Placez les souris en position couchée sur une planche chirurgicale stérile.
    3. Déterminez le site chirurgical en manipulant doucement les pattes arrière de la souris, avec une proéminence osseuse palpable sous la peau. Ce point de proéminence, clairement visible à travers la peau, sert de marqueur anatomique fiable pour les ovaires de la souris receveuse pendant l’intervention chirurgicale.
    4. Rasez le site chirurgical en vous assurant que 150 % de la zone qui l’entoure est débarrassée de la fourrure. Ensuite, désinfectez la peau avec une alternance de bétadine et d’alcool à 70 % au moins 3 fois. Utilisez un champ chirurgical stérile pour éviter tout contact entre les tissus, les instruments stériles et les sutures avec la fourrure restante. Enfin, créez une incision latérale précise (3-5 mm) au site chirurgical prédéterminé.
    5. Stabilisez l’ovaire à l’aide d’une pince à main non dominante. Injectez doucement 100 μL de PBS dans la bourse ovarienne, en observant la légère séparation.
    6. Créez une petite fente dans la bourse. Transplantez les fragments de tissu utérin (1 mm³) à l’aide de micro-pinces.
      REMARQUE : Évitez de trop farcir pour éviter la pression sur les tissus environnants.
    7. Pour une chirurgie simulée, répétez toutes les étapes sauf l’étape 2.2.6.
  3. Soins postopératoires
    1. Suturez les couches musculaires avec des sutures résorbables (c’est-à-dire 5-0 vicryl) et la peau avec des sutures non résorbables (c’est-à-dire 5-0 nylon).
    2. Placez une souris sur un coussin chauffant réglé à 37 °C jusqu’à ce que la pleine conscience revienne. Surveillez la respiration et attendez que les extrémités deviennent roses.
    3. Administrer de la buprénorphine (0,1 mg/kg, par voie sous-cutanée) pour soulager la douleur toutes les 12 h pendant 48 h. Vérifiez les signes de douleur, d’infection ou de détresse toutes les 8 heures pendant les premières 24 heures, puis 3 fois par jour pendant les 3 jours suivants.
      REMARQUE : L’animal n’est pas laissé sans surveillance jusqu’à ce qu’il ait repris suffisamment de conscience pour maintenir le décubitus sternal.

3. Validation du modèle

  1. Validation grossière
    1. Après 4 semaines, anesthésez les souris receveuses à l’aide d’une combinaison de kétamine (75 mg/kg) et de xylazine (10 mg/kg). Ensuite, sous anesthésie profonde, euthanasiez les souris en effectuant une translocation cervicale.
    2. Effectuez une incision médiane et exposez la cavité abdominale pour l’inspection des organes.
    3. Extrayez les ovaires avec des lésions visibles et prenez des photos.
    4. Inspectez minutieusement la recherche de lésions endométriosiques externes.
  2. Validation histologique
    REMARQUE : En raison de la présence de solvants odoriférants potentiellement irritants dans les expériences histologiques, il doit être effectué dans une hotte.
    1. Fixez les ovaires avec les lésions dans du formol tamponné à 10 % de neutre.
    2. Traitez les tissus en suivant les mêmes procédures que celles décrites par Adeniran et al.37, y compris l’attribution, la fixation et l’intégration des tissus.
    3. Sectionner en série des tissus d’une épaisseur de 4 à 5 μm, les faire flotter dans un bain-marie à 45 °C et les monter sur des lames de verre. Étiquetez clairement les lames avec le numéro de souris, le côté de l’ovaire et le numéro de section. Sécher toute la nuit à 37 °C.
    4. Coloration à la PAS-hématoxyline
      1. Déparaffinisation : Placez les lames dans du xylène ou un substitut de xylène pour éliminer la paraffine.
        REMARQUE : Vous devrez peut-être effectuer cette étape plusieurs fois.
      2. Réhydratation : Réhydratez progressivement les sections de tissu en plaçant les lames dans une série de concentrations décroissantes d’éthanol (100 %, 95 %, 80 %, 70 %).
      3. Traitement périodique à l’acide : Recouvrez les sections de tissus d’une solution acide périodique à 1 % et laissez-les reposer pendant 5 à 10 minutes à température ambiante.
        REMARQUE : Cette étape oxyde les groupes glycol du tissu en groupes aldéhydes, permettant une réaction avec le réactif de Schiff et la formation d’une coloration violet-rose pour indiquer les structures ovariennes.
      4. Rincez abondamment les lames à l’eau distillée pour éliminer tout acide périodique résiduel.
      5. Colorez les sections de tissus avec une solution de Schiff’s pendant 15 min.
      6. Rincez d’abord les lames à l’eau chaude du robinet pour enlever l’excès de tache, puis à l’eau distillée.
      7. Contre-colorez les sections avec 1 g/L d’hématoxyline de Meyer pendant 2-3 min.
      8. Rincer les lames à l’eau courante du robinet pendant 2-3 min.
      9. Appliquer le réactif de bleuissement pendant 30 s.
      10. Rincez les lames à l’eau distillée.
      11. Déshydratez progressivement les sections en les immergeant dans des concentrations croissantes d’éthanol (70 %, 80 %, 95 % et 100 %).
      12. Immergez les sections dans un agent nettoyant (par exemple, du xylène) pour les rendre transparentes.
      13. Appliquez un support de montage sur les sections des lames et placez délicatement une lamelle sur les sections, en veillant à ce qu’il n’y ait pas de bulles d’air. Laissez les glissières sécher à l’air libre dans le capot pour faciliter la solidification du support de montage.
    5. Examinez au microscope optique. Documentez la présence de glandes endométriales, de stroma et de kystes hémorragiques confirmant l’endométriose dans l’ovaire.

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Résultats

La mise en place réussie d’OMA
Sur les 12 souris soumises au protocole de transplantation, 10 présentaient des lésions caractéristiques de l’OMA, tant au niveau anatomique macroscopique qu’histologique, ce qui se traduit par un taux de réussite de 83 %. L’examen macroscopique a révélé des lésions remplies de liquide adhérentes aux ovaires, rappelant les présentations cliniques de l’OMA (Figure 2). L’examen histopat...

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Discussion

La prévalence de l’OMA dans la population féminine mondiale souligne un grave problème de santé38. Au-delà des symptômes généraux de l’endométriose, l’OMA pose des défis supplémentaires pour la fertilité, notamment des douleurs pelviennes sévères, un risque de torsion ovarienne et d’autres implications notables39,40. Alors que la compréhension de la pathogenèse et de la progression ...

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Déclarations de divulgation

Les auteurs ne déclarent aucun conflit d’intérêts.

Remerciements

Cette étude est financée par le programme de recherche thématique accordé par le Conseil des subventions de recherche du gouvernement de Hong Kong de la région administrative spéciale (T13-602/21-N).

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matériels

NameCompanyCatalog NumberComments
1 cc syringe with 25 G needleBD Biosciences301320
10 mm Tissue culture dishFALCON353001
10% Buffered formalinFisher ScientificSF100-4
10x phosphate buffered saline (PBS) bufferFisher ScientificAM9625
30 G needleBD Biosciences305107
5-0 black braided silk non-absorbable sutureEthicon Inc.W500H
70% Ethanol
Adhesive microscope slidesMarienfeld810401
Buprenorphine Injection Med-Vet InternationalRXBUPRENOR5
Double-headed cotton swabSANYO Co., LTD.HUBY-340
Fine forcepsFine Science Tools11254-20
KetamineAlfasan International b.v2203095-08
MicrotubesCorning MCT-150-C
Needle holderExcelta Corporation2827-NH-35-SE-ND
Ophthalmic ointmentMajor Pharmaceuticals10033691
Periodic Acid Schiff (PAS) Stain Kit AbcamAb150680
Powder free sterile glovesFisher Scientific19020558
Processing/embedding cassettesFisher Scientific15-197-700A
Size 3 scalpelFisher Scientific22-079-657
Small serrated semi-curved forcepsRoboz Surgical Instruments Co.RS-5135
Small surgical scissorsRoboz Surgical Instruments Co.RS-5850
Standard light microscopeFor evaluating vaginal cytology smears and histological analysis.
Steel scalpel blades #10B.BraunBB510
Sterile gauzeMEDICOMHMWS 077
Sterilized pyrex glass Petri dishesCorning70160-101
Thermoregulated electric pad 
VICRYL RAPIDE (polyglactin 910) absorbable SutureEthicon Inc.W9918
Xylazine Alfasan International b.v2110333-10

Références

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