Gostaríamos de agradecer o apoio fornecido pela Fundação Nacional de Ciências Naturais da China (No. 62207025), o Projeto de Pesquisa em Ciências Humanas e Sociais do Ministério da Educação da China (No. 22YJC190017) e os Fundos de Pesquisa Fundamental para as Universidades Centrais para Yafeng Pan.

O estudo foi conduzido na Florida Atlantic University (FAU) e aprovado pelo Comitê de Revisão Institucional (IRB) da FAU.
1. Utilização do software Homer3 (Tabela de Materiais) para realizar o pré-processamento dos dados de hipervarredura do fNIRS
NOTA: Homer3 é um aplicativo MATLAB que analisa dados do fNIRS para obter estimativas e mapas de ativação cerebral29. Homer3 pode ser baixado e instalado a partir do seguinte link (https://openfnirs.org/software/homer/).
<ol><li>Abra o MATLAB e navegue até a pasta onde os arquivos .nirs brutos são salvos. Selecione e abra a pasta.</li>
	<li>Digite Homer3 na janela de comando do MATLAB para iniciar a GUI Homer3 . Homero3. detectará os arquivos .nirs e pedirá para converter para o formato .snirf (um formato de arquivo universal para armazenar e compartilhar dados NIRS independentemente de qualquer formato de arquivo específico do aplicativo, como o MATLAB) para prosseguir com o pré-processamento dos dados.</li>
	<li>Depois de importar os arquivos .nirs para o formato .snirf no Homer3, clique na opção Ferramentas na GUI do Homer3 e selecione Editar fluxo de processamento.</li>
	<li>Na GUI do ProcStreamEdit , selecione as etapas de pré-processamento da coluna Função do Registro para a coluna Fluxo de Processamento Atual clicando em Adicionar. As etapas de pré-processamento incluídas são as seguintes:<ol><li>Use hmrR_intensity2OD para converter os dados de intensidade em densidade óptica.</li>
		<li>Use hmrR_MotionCorrectWavelet para corrigir artefatos de movimento usando a função de filtragem apropriada.</li>
		<li>Use hmrR_OD2conc para converter os dados OD em concentração.</li>
		<li>Use hmR_BlockAvg para calcular a média de blocos em dados de concentração. Observação : a seleção das etapas de pré-processamento pode variar dependendo do tipo de conjunto de dados.</li>
	</ol></li>
	<li>Para salvar o fluxo de processamento atual, clique na opção Salvar e saia da GUI do ProcStreamEdit.</li>
	<li>Para executar o fluxo de pré-processamento na GUI principal do Homer3, clique na opção EXECUTAR . Depois que o Homer3 terminar de executar o fluxo de processamento selecionado, ele salvará a série temporal pré-processada para cada participante em um formato de arquivo .mat contendo Hbo, Hbr e Hbt para todos os canais e eventos. Uma pasta chamada homer output será criada por Homer3 na pasta atualmente selecionada para armazenar esses arquivos.</li>
	<li>Uma pasta chamada derivativos será criada por Homer3 na pasta selecionada para armazenar esses arquivos. Selecione a pasta homer localizada na pasta derivados. Escolha o arquivo .mat para cada cérebro e exporte Hbo, Hbr, Hbt. Observação : O nome da pasta de saída criada por Homer3 é dependente da versão Homer3.</li>
</ol>2. Introdução à caixa de ferramentas LeaderFollowerByPhase
<ol><li>Para analisar o tipo de interação que ocorre em uma gravação de hipervarredura, use a caixa de ferramentas LeaderFollowerByPhase, conforme descrito no processo mostrado na Figura 3. No MATLAB, selecione os arquivos .mat para cada cérebro e carregue os dados de Hbo (ou Hbr) do canal específico e do evento específico em um vetor unidimensional como sinal1 e sinal2.</li>
	<li>Na linha de comando do MATLAB, defina os parâmetros<ol><li>lowFreq, highFreq: Digite lowFreq = [low FOI], e highFreq = [high FOI]. Os valores padrão são lowFreq = 0,01 Hz, highFreq = 1 Hz. NOTA: Os parâmetros das funções lowFreq e highFreq definem o intervalo de frequência de interesse (FOI). O WTC calcula a coerência entre os dois cérebros em cada ponto de tempo e frequência. Os valores de coerência são tipicamente calculados em média dentro de um determinado FOI.</li>
		<li>Definir o parâmetro phaseRange; tipo phaseRange = [intervalo em grau]. Observação : O valor padrão é phaseRange = 90°. A fase varia entre 0° e 360° devido à natureza circular do módulo da fase. As faixas de fase são divididas de acordo com uma faixa que envolve quatro pontos. Na caixa de ferramentas apresentada, uma nova abordagem para classificar as interações assimétricas é apresentada (Figura 4) examinando a direcionalidade do acoplamento usando os valores do ângulo de fase de acordo com os intervalos correspondentes à sincronização defasada com o Sinal 1 liderando (uma faixa em torno de -90°) ou o Sinal 2 liderando (um intervalo em torno de 90°), Sinal 1, Sincronização em fase do Sinal 2 (um intervalo em torno de 0), e Sinal 1, sincronização antifásica do Sinal 2 (faixa em torno de +180° ou -180°).</li>
		<li>Defina o parâmetro Threshold. Tipo threshold = [threshold rsq val]. O valor padrão é Threshold = 0. NOTA: A caixa de ferramentas permite a especificação de um valor de coerência de limiar especificando o parâmetro threshold. Isso permite que o pesquisador selecione pontos de tempo com um valor mínimo de coerência especificado. Consequentemente, apenas são considerados os pontos de tempo com valores de coerência superiores ao limiar especificado.</li>
	</ol></li>
	<li>Faça o download da caixa de ferramentas LeaderFollowerByPhase no seguinte link (https://www.ariel.ac.il/wp/sns/download/ ou https://github.com/Minisharmaa/Leader-Follower-By-Phase).</li>
	<li>Execute a função MATLAB LeaderFollowerByPhase inserindo o comando cohervalues = LeaderFollowerByPhase(signal1, signal2, lowFreq, highFreq, phaseRange, threshold) na linha de comando. NOTA: Os cálculos de coerência e fase são realizados usando as funções WTC e XWT no MATLAB, respectivamente30.</li>
	<li>Examine os valores de sincronização em fase, Signal 1 leading, Signal 2 e anti-phase synchronization:<ol><li>Inspecione as parcelas no MATLAB. A caixa de ferramentas gera uma figura com quatro gráficos.<ol><li>Coerência por tipo de interação: Inspecione o gráfico de caixa na parte superior esquerda da figura, que mostra o R-quadrado (Rsq) de acordo com cada tipo de interação (em fase, Sinal 1 liderando, Sinal 2 liderando, antifase). Observação : para obter uma descrição detalhada da função interna de gráfico de caixa MATLAB, consulte o seguinte link (https://www.mathworks.com/help/matlab/ref/boxchart.html).</li>
			<li>Índices centrais por tipo de interação: Inspecione o gráfico de barras na parte superior direita da figura de saída, que exibe a média máxima e a mediana de acordo com cada tipo de interação (em fase, Sinal 1 liderando, Sinal 2 liderando, antifase). Observação : para obter uma descrição detalhada da função interna da barra MATLAB, consulte o seguinte link (https://www.mathworks.com/help/matlab/ref/bar.html).</li>
			<li>Coerência ao longo do tempo: Inspecione o gráfico de dispersão na parte inferior esquerda da figura de saída, que exibe os valores de coerência e os tipos de interação ao longo do tempo. Os pontos coloridos representam diferentes tipos de interação (pontos pretos representam sincronização em fase, pontos cinza escuro representam o Sinal 1 à frente, pontos cinza claro representam o Sinal 2 à esquerda e pontos roxos representam sincronização antifase). NOTA: A figura mostra a dinâmica da interação: a troca entre os quatro tipos de interação ao longo da série em tempo integral. Para obter uma descrição detalhada da função de dispersão MATLAB, consulte o seguinte link (https://www.mathworks.com/help/matlab/ref/scatter.html).</li>
			<li>Porcentagem de tempo: inspecione o gráfico de pizza na parte inferior direita da figura de saída, que exibe a divisão do tempo de acordo com os diferentes tipos de interações. Observação : para obter uma descrição detalhada da função de pizza MATLAB, consulte o seguinte link (https://www.mathworks.com/help/matlab/ref/pie.html).</li>
		</ol></li>
	</ol></li>
	<li>Inspecione a tabela de saída com os valores estatísticos (ou seja, média, máx, mediana e desvio padrão) para cada tipo de interação (sincronização em fase, liderança Signal 1, Signal 2 leading, sincronização antifase). A tabela também apresenta a porcentagem de tempo em que cada tipo de interação ocorreu. Cada tipo de interação aparece em uma coluna diferente.</li>
	<li>Examine o valor de saída no arquivo de planilha extraído (ou seja, datatable.xlsx localizado na pasta atual).</li>
</ol><img alt="Figure 3" class="xfigimg" src="/files/ftp_upload/65347/65347fig03.jpg"> Figura 3: Visão geral do fluxo de trabalho. (A) Díades mãe-filho brincaram livremente enquanto hiperescaneavam dados do fNIRS. (B) Ilustração de uma série temporal mãe-filho. (C) Pré-processamento da série temporal utilizando Homero3. (D,E) O uso de uma caixa de ferramentas para examinar diferentes tipos de interações, como sincronização em fase, sincronização antifase e sincronização com atraso. <a href="https://www.jove.com/files/ftp_upload/65347/65347fig03large.jpg" target="_blank">Clique aqui para ver uma versão maior desta figura.</a>
<img alt="Figure 4" class="xfigimg" src="/files/ftp_upload/65347/65347fig04.jpg"> Figura 4: Classificação de quatro tipos diferentes de interações com base na fase. Isso representa a diferença de fase das duas séries temporais neurais em um módulo de 360°. A diferença de fase pode ser pensada como um intervalo de tempo entre dois valores e é medida em graus e radianos ou frações do comprimento de onda. Aqui, o módulo de 360° é dividido em quatro faixas diferentes representando quatro fases diferentes de interação: (A) Sinal 1 liderando (um intervalo em torno de 90°, entre 45° e 135°), (B) sincronização antifásica entre o Sinal 1 e o Sinal 2 (um intervalo em torno de 180° ou −180°, entre 135 a −135°), (C) Sinal 2 liderando (entre −135° a −45°), (D) sincronização em fase (um intervalo em torno de 0, entre -45° e 45°). Esta divisão é a abordagem padrão (45° em torno de cada ponto); no entanto, a caixa de ferramentas permite configurar uma divisão diferente. Embora outras configurações possam não cobrir todos os 360°, isso pode produzir uma definição mais exata de cada tipo de interação. <a href="https://www.jove.com/files/ftp_upload/65347/65347fig04large.jpg" target="_blank">Clique aqui para ver uma versão maior desta figura.</a>

Revolucionando os estudos fNIRS: uma nova abordagem para o acoplamento neural

Os autores declaram que a pesquisa foi conduzida na ausência de quaisquer relações comerciais ou financeiras que pudessem ser interpretadas como um potencial conflito de interesses.

Um dos métodos mais utilizados em estudos com fNIRS é a coerência com transformada wavelet (WTC), que é uma medida da correlação cruzada de duas séries temporais em função da frequência e do tempo10. O WTC calcula a coerência e a defasagem de fase entre duas séries temporais usando análises correlacionais (Arquivo Suplementar 1). Estudos de hipervarredura FNIRS têm utilizado o WTC para estimar a SII em vários domínios do funcionamento, incluindo monitoramento de a?...

Nos últimos anos, houve uma mudança nos tipos de estudos realizados para compreender as bases neurais do comportamento social 1,2. Tradicionalmente, os estudos em neurociência social têm se concentrado na ativação neural em um cérebro isolado durante uma tarefa socialmente relevante. No entanto, os avanços na tecnologia de neuroimagem agora permitem o exame da ativação neural no cérebro de um ou mais indivíduos durante a interação social, como ocorre em ambientes da "vida real"3. Em ambientes da "vida real", os indivíduos são capazes de se mover livremente, e os padrões de ativação cerebral provavelmente mudarão à medida que as informações são trocadas e os parceiros sociais recebem feedback uns dos outros4.
O hiperescaneamento é um método que avalia essa troca bidirecional de informações medindo a atividade cerebral de dois ou mais indivíduos simultaneamente5. Um corpo emergente de pesquisa tem utilizado a espectroscopia funcional no infravermelho próximo (fNIRS), uma técnica de neuroimagem não invasiva que, em comparação com outras técnicas de neuroimagem, é menos suscetível a artefatos de movimento6. O hiperescaneamento via fNIRS permite a avaliação da sincronização intercerebral (IBS) em ambientes da vida real, enquanto os parceiros interativos se movem livre e naturalmente. Isso é particularmente relevante para o trabalho com bebês e crianças pequenas, que tendem a ser bastante ativos. Tem sido relatado que a SII reflete o entendimento mútuo entre parceiros interativos, que serve como base para a interação social e comunicação eficazes e medeia a intencionalidade compartilhada 1,7,8.
Vários métodos são usados para avaliar a SII de dois cérebros. Tais métodos incluem correlações de séries temporais, como correlação cruzadae coeficiente de correlação de Pearson9,10 (ver revisão de Scholkmann et al.10). Outros métodos envolvem a avaliação da força do acoplamento no domínio da frequência. Tais métodos incluem o valor de bloqueio de fase (PLV) e a coerência de fase (ver revisão de Czeszumski et al.11). Um dos métodos mais comuns em estudos com fNIRS utiliza a coerência com transformada wavelet (WTC) - uma medida da correlação cruzada de duas séries temporais em função da frequência e do tempo10.
O WTC utiliza análises correlacionais para calcular a coerência e a defasagem de fase entre duas séries temporais no domínio da frequência temporal. Estudos de hipervarredura FNIRS têm utilizado o WTC para estimar a SII em vários domínios do funcionamento, incluindo monitoramento de ação 12, comportamento cooperativo e competitivo 5,13,14,15, imitação 16, resolução de problemas mãe-bebê 17 e comportamento de ensino-aprendizagem 18,19,20,21 . Normalmente, em estudos de hipervarredura, a coerência entre cérebros, medida pelo WTC, durante uma tarefa experimental é comparada à coerência entre cérebros durante uma tarefa de controle. Esses achados são geralmente apresentados com um "gráfico quente" do WTC, que mostra a coerência entre os dois cérebros em cada ponto de tempo e frequência (ver Figura 1).
Como sugerido por Czesumaski et al.11, o WTC tornou-se a abordagem analítica padrão para analisar o hiperescaneamento fNIRS. A análise WTC é um método flexível e "agnóstico de ferramentas" para visualização e interpretação de dados22. O heatmap do coeficiente de coerência, que fornece uma forma narrativa de análise que permite a fácil identificação de períodos de comportamento sincrônico ou assíncrono, bem como a intensidade da atividade cerebral durante a realização de uma tarefa, é a principal vantagem do WTC e o torna uma forte ferramenta para pesquisa aplicada22. O WTC tem uma vantagem sobre as técnicas de correlação. As correlações são sensíveis à forma da função de resposta hemodinâmica (FCR), que se acredita diferir entre indivíduos (particularmente em termos de idade) e entre diferentes áreas cerebrais. Em contraste, o WTC não é afetado por mudanças inter-regionais na (HRF)23. Os pesquisadores usaram a abordagem wavelet para estudar séries temporais de RMf. Zhang et al.24 compararam as métricas de conectividade funcional comumente usadas, incluindo correlação de Pearson, correlação parcial, informação mútua e transformação de coerência wavelet (WTC). Eles realizaram experimentos de classificação usando padrões de conectividade funcional em larga escala derivados de dados de fMRI de estado de repouso e dados de fMRI de estímulo natural de visualização de vídeo. Seus achados indicaram que o WTC apresentou melhor desempenho em classificação (especificidade, sensibilidade e acurácia), implicando que o WTC é uma métrica de conectividade funcional preferível para estudar redes cerebrais funcionais, pelo menos em aplicações de classificação24.
<img alt="Figure 1" class="xfigimg" src="/files/ftp_upload/65347/65347fig01.jpg"> Figura 1: Coerência da transformada wavelet (WTC). O WTC mostra a coerência e o ângulo de fase entre duas séries temporais em função do tempo (eixo x) e da frequência (eixo y). O aumento de coerência é representado pela cor vermelha no gráfico, e as pequenas setas no gráfico mostram o ângulo de fase das duas séries temporais. A seta apontando para a direita representa a sincronização em fase; as setas apontando para baixo e apontando para cima representam sincronização defasada; e a seta apontando para a esquerda representa a sincronização antifase30. Essa figura foi adaptada de Pan et al.19. <a href="https://www.jove.com/files/ftp_upload/65347/65347fig01large.jpg" target="_blank">Clique aqui para ver uma versão maior desta figura.</a>
Recentemente,Hamilton25 articulou várias limitações para a interpretação de dados de coerência intercerebral em estudos de hipervarredura fNIRS. Uma das principais preocupações de Hamilton era que as medidas de coerência (por exemplo, WTC) só relatam efeitos como simétricos (ou seja, dois cérebros estão correlacionados, mostrando o mesmo padrão de mudança). No entanto, muitas interações sociais são assimétricas (por exemplo, fluxo de informações entre um falante e um ouvinte) em que dois participantes podem desempenhar papéis diferentes, e não está claro se o WTC pode capturar essas informações. Aqui, essa preocupação é abordada por uma nova estrutura que permite uma interpretação direta da potência de wavelets cruzados usando a fase de wavelets cruzados para detectar direcionalidade. Essa estrutura também permitirá examinar como a dinâmica das interações se desenvolve e muda ao longo de uma tarefa.
Enquanto o WTC e os métodos de correlação avaliam a conectividade funcional, outros métodos avaliam a conectividade efetiva, tentando extrair as influências causais de um elemento neural sobre outro. A entropia de transferência é uma medida do campo da teoria da informação que descreve a transferência entre processos conjuntamente dependentes26. Outro método relacionado é a análise de causalidade de Granger (ACG), que tem sido descrita como equivalente à entropia de transferência26.
Na literatura existente de estudos de hipervarredura fNIRS, a análise de causalidade de Granger (GCA) tem sido amplamente utilizada para estimar a direcionalidade de acoplamento entre dados de séries temporais fNIRS obtidos durante uma variedade de tarefas diferentes, como cooperação5, ensino19 e imitação16. A ACG emprega modelos vetoriais autorregressivos para avaliar a direcionalidade do acoplamento entre séries temporais em dados cerebrais. A causalidade de Granger é baseada na predição e precedência: "uma variável X é dita como 'G-causa' variável Y se o passado de X contém a informação que ajuda a prever o futuro de Y além da informação já existente no passado de Y"27. Nesse sentido, a causalidade G é analisada em duas direções: 1) do sujeito A para o sujeito B e 2) do sujeito B para o sujeito A.
Embora a análise GCA sirva como uma análise complementar destinada a determinar se um alto valor de coerência obtido usando uma função WTC reflete IBS ou sincronização defasada (um sinal liderando o outro), ela não permite determinar se a sincronização anti-fase ocorreu. Em estudos tradicionais de neuroimagem, nos quais apenas um participante é escaneado (ou seja, a abordagem de "cérebro único"), um padrão antifásico significa que a atividade em uma região do cérebro é aumentada enquanto a atividade na outra região do cérebro é diminuída28. Na literatura de hipervarredura, a presença de sincronização antifásica pode sugerir que a ativação neural está aumentada em um indivíduo e, ao mesmo tempo, a ativação neural está diminuída para o outro indivíduo. Portanto, há necessidade de fornecer um modelo abrangente que possa detectar a direcionalidade. Mais especificamente, esse modelo será capaz de detectar sincronização antifase (na qual a direção da atividade em um indivíduo é oposta à de seu parceiro), além de sincronização em fase e sincronização defasada.
Na tentativa de abordar a preocupação de que o WTC mostra apenas efeitos simétricos, onde ambos os cérebros mostram o mesmo padrão de mudança25, uma nova abordagem para identificar o tipo de interação examinando a fase de sincronização (ou seja, em fase, atrasada ou antifase) é apresentada (ver Figura 2). Para tanto, foi desenvolvida uma caixa de ferramentas utilizando o método WTC para classificar os diferentes tipos de interações. Os tipos de interações são classificados usando dados de fase relativa da análise de transformada wavelet cruzada.
<img alt="Figure 2" class="xfigimg" src="/files/ftp_upload/65347/65347fig02.jpg"> Figura 2: Ilustração das diferentes relações de fase das ondas senoidais simples. (A) Quando os dois sinais, Sinal 1 (linha azul s) e Sinal 2 (linha laranjas), atingem seus respectivos valores máximo, mínimo e zero no mesmo ponto de tempo, diz-se que eles estão mostrando sincronização em fase32. (B) Quando um sinal atinge seu valor máximo e o outro sinal atinge valor zero no mesmo ponto de tempo, diz-se que eles estão apresentando sincronização defasada (um está liderando em 90°)32,33,34. (C) Quando duas séries temporais se deslocam em direções opostas, ou seja, um sinal atinge o máximo e o outro atinge o valor mínimo no mesmo ponto de tempo, isso é chamado de sincronização antifásica28. (D-P) Em todas as outras relações de fase entre duas séries temporais, um sinal está liderando o outro. Em todas as fases positivas, o Sinal 2 está liderando o Sinal 1 (por exemplo, painéis E, F, M e N), enquanto em todas as fases negativas, o Sinal 1 está liderando o Sinal 2 (por exemplo, painéis D, G, H, O e P). Notavelmente, quando o valor absoluto da fase é maior, torna-se mais distintivo qual série temporal está liderando a outra (por exemplo, a liderança é mais distintiva no painel J do que no painel I, e no painel K, a liderança é mais distintiva do que no painel L). <a href="https://www.jove.com/files/ftp_upload/65347/65347fig02large.jpg" target="_blank">Clique aqui para ver uma versão maior desta figura.</a>

<table border="1" fo:keep-together.within-page="1" fo:keep-with-next.within-page="always">
	<tbody>
		<tr>
			<td>NIRScout&#160;&#160;</td>
			<td>NIRx Medical Technologies, LLC</td>
			<td>n.a.</td>
			<td>8 sources, 8 detectors</td>
		</tr>
		<tr>
			<td>MATLAB</td>
			<td>The Mathworks, Inc.</td>
			<td>Matlab 2022a</td>
			<td>In this protocol, several toolboxes and buit in MATLAB functions were used: HOMER3 toolbox was used to convert Intensity to OD, to remove motion artifacts through its function hmrMotionCorrectWavelet with default parameters and to convert OD to Conc. Wavelet Toolbox was used to compute WTC.</td>
		</tr>
	</tbody>
</table>

new framework for understanding cross-brain coherence in functional near-infrared spectroscopy (fnirs) hyperscanning studies

Apesar do crescente corpo de estudos de hipervarredura por espectroscopia funcional no infravermelho próximo (fNIRS), a avaliação do acoplamento entre dois sinais neurais usando a coerência da transformada wavelet (WTC) parece ignorar a direcionalidade da interação. O campo está atualmente carecendo de uma estrutura que permita aos pesquisadores determinar se um alto valor de coerência obtido usando uma função WTC reflete sincronização em fase (ou seja, a ativação neural é vista em ambos os membros da díade ao mesmo tempo), sincronização defasada (ou seja, a ativação neural é vista em um membro da díade antes do outro membro), ou sincronização antifase (ou seja, a ativação neural é aumentada em um membro da díade e diminuída no outro). Para atender a essa necessidade, uma abordagem complementar e mais sensível para analisar a coerência de fase de dois sinais neurais é proposta neste trabalho. A caixa de ferramentas permite que os investigadores estimem a direcionalidade do acoplamento classificando os valores de ângulo de fase obtidos usando o WTC tradicional em sincronização em fase, sincronização defasada e sincronização antifase. A caixa de ferramentas também permite que os pesquisadores avaliem como a dinâmica das interações se desenvolve e muda ao longo da tarefa. O uso dessa nova abordagem do WTC e da caixa de ferramentas avançará nossa compreensão de interações sociais complexas por meio de seus usos em estudos de hipervarredura fNIRS.

In recent years, there has been a shift in the types of studies conducted to understand the neural bases of social behavior1,2. Traditionally, studies in social neuroscience have focused on neural activation in one isolated brain during a socially relevant task. However, advances in neuroimaging technology now allow for the examination of neural activation in the brains of one or more individuals during social interaction as it occurs in &#34;real-life&#34; settings3. In &#34;real-life&#34; settings, individuals are able to move freely, and patterns of brain activation are likely to change as information is exchanged and social partners receive feedback from one another4.
Hyperscanning is a method that assesses this bidirectional information exchange by measuring the brain activity from two or more individuals simultaneously5. An emerging body of research has utilized functional near-infrared spectroscopy (fNIRS), a non-invasive neuroimaging technique that, in comparison to other neuroimaging techniques, is less susceptible to motion artifacts6. Hyperscanning via fNIRS allows for the assessment of inter-brain synchronization (IBS) in real-life settings while the interactive partners move freely and naturally. This is particularly relevant for work with infants and young children, who tend to be quite active. IBS has been reported to reflect mutual understanding between interactive partners, which serves as the foundation for effective social interaction and communication and mediates shared intentionality1,7,8.
Several methods are used to evaluate the IBS of two brains. Such methods include time series correlations, such as cross-correlation and the Pearson correlation coefficient9,10 (see a review by Scholkmann et al.10). Other methods involve evaluating the strength of coupling in the frequency domain. Such methods include phase-locking value (PLV) and phase coherence (see a review by Czeszumski et al.11). One of the most common methods in fNIRS studies uses wavelet transform coherence (WTC)-a measure of the cross-correlation of two time series as a function of frequency and time10.
WTC uses correlational analyses to calculate the coherence and phase lag between two time series in the time-frequency domain. FNIRS hyperscanning studies have used WTC to estimate IBS in many domains of functioning, including action monitoring12, cooperative and competitive behaviour5,13,14,15, imitation16, mother-infant problem solving17, and teaching-learning behavior18,19,20,21. Typically, in hyperscanning studies, cross-brain coherence, as measured by WTC, during an experimental task is compared to cross-brain coherence during a control task. These findings are usually presented with a WTC &#34;hot plot&#34;, which shows the coherence across the two brains at each time point and frequency (see Figure 1).
As suggested by Czesumaski et al.11, WTC has become the standard analytical approach for analyzing fNIRS hyperscanning. WTC analysis is a flexible, &#34;tool-agnostic&#34; method for data visualization and interpretation22. The coherence coefficient heatmap, which provides a narrative form of analysis allowing for the easy identification of periods of synchronous or asynchronous behavior as well as the intensity of brain activity during the completion of a task, is the main advantage of WTC and makes it a strong tool for applied research22. WTC has an advantage over correlation techniques. Correlations are sensitive to the hemodynamic response function&#39;s (HRF) shape, which is thought to differ between individuals (particularly in terms of age) and among different brain areas. In contrast, WTC is unaffected by interregional changes in the (HRF)23. Researchers have used the wavelet approach to study fMRI time series. Zhang et al.24 compared the commonly used functional connectivity metrics, including the Pearson correlation, partial correlation, mutual information, and wavelet coherence transformation (WTC). They carried out classification experiments using large-scale functional connectivity patterns derived from resting-state fMRI data and natural-stimulus fMRI data of video viewing. Their findings indicated that WTC performed best in classification (specificity, sensitivity, and accuracy), implying that WTC is a preferable functional connectivity metric for studying functional brain networks, at least in classification applications24.
<img alt="Figure 1" class="xfigimg" src="/files/ftp_upload/65347/65347fig01.jpg" /> 
Figure 1: Wavelet transform coherence (WTC). WTC shows the coherence and phase angle between two time series as a function of both time (x-axis) and frequency (y-axis). The coherence increase is depicted by the red color in the graph, and the small arrows in the graph show the phase angle of the two time series. The rightward-pointing arrow represents in-phase synchronization; the downward-pointing and upward-pointing arrows represent lagged synchronization; and the leftward-pointing arrow represents anti-phase synchronization30. This figure was adapted from Pan et al.19. <a href="https://www.jove.com/files/ftp_upload/65347/65347fig01large.jpg" target="_blank">Please click here to view a larger version of this figure.</a>
Recently, Hamilton25 articulated several limitations to the interpretation of cross-brain coherence data in fNIRS hyperscanning studies. One of Hamilton&#39;s primary concerns was that coherence measures (e.g., WTC) only report effects as symmetrical (i.e., two brains are correlated, showing the same pattern of change). However, many social interactions are asymmetric (e.g., information flow between a speaker and a listener) in that two participants may play different roles, and it is not clear that WTC can capture this information. Here, this concern is addressed by a new framework that allows for a straightforward interpretation of the cross-wavelet power by using the cross-wavelet phase&#160;to detect directionality. This framework will also allow examination of how the dynamics of interactions develop and change throughout a task.
While WTC and correlation methods assess functional connectivity, other methods assess effective connectivity, attempting to extract the causal influences of one neural element over another. Transfer entropy is a measure from the field of information theory that describes the transfer between jointly dependent processes26. Another related method is Granger causality analysis (GCA), which has been described as equivalent to transfer entropy26.
In the existing literature of fNIRS hyperscanning studies, Granger causality analysis (GCA) has been widely used to estimate the coupling directionality between fNIRS time series data obtained during a variety of different tasks, such as cooperation5, teaching19, and imitation16. GCA employs vector autoregressive models to assess the directionality of coupling between time series in brain data. Granger causality is based on prediction and precedence: &#34;a variable X is said to &#39;G-cause&#39; variable Y if the past of X contains the information that helps to predict the future of Y over and above information already in the past of Y&#34;27. Accordingly, the G-causality is analyzed in two directions: 1) from subject A to subject B and 2) from subject B to subject A.
While GCA analysis serves as a complementary analysis aimed at determining whether a high coherence value obtained using a WTC function reflects IBS or lagged synchronization (one signal leading the other), it does not allow for the determination of whether anti-phase synchronization has occurred. In traditional neuroimaging studies, in which only one participant is scanned (i.e., the &#34;single-brain&#34; approach), an anti-phase pattern means that the activity in one brain region is increased while the activity in the other brain region is decreased28. In the hyperscanning literature, the presence of anti-phase synchronization may suggest that neural activation is increased in one subject, and at the same time, neural activation is decreased for the other subject. Therefore, there is a need to provide a comprehensive model that can detect the directionality. More specifically, this model will be able to detect anti-phase synchronization (in which the direction of activity in one individual is opposite to that of their partner) in addition to in-phase synchronization and lagged synchronization.
In an attempt to address the concern that WTC shows only symmetrical effects, where both brains show the same pattern of change25, a new approach to identify the type of interaction by examining the phase of synchronization (i.e., in-phase, lagged, or anti-phase) is presented (see Figure 2). To this end, a toolbox using the WTC method to classify the different types of interactions was developed. The types of interactions are classified by using relative phase data from cross-wavelet transform analysis.
<img alt="Figure 2" class="xfigimg" src="/files/ftp_upload/65347/65347fig02.jpg" /> 
Figure 2: Illustration of the different phase relationships of simple sine waves. (A) When the two signals, Signal 1 (blue lines) and Signal 2&#160;(orange lines), reach their respective maximum, minimum, and zero values at the same time point, they are said to be showing in-phase synchronization32. (B) When one signal reaches its maximum value and the other signal reaches zero value at the same time point, they are said to be showing lagged synchronization (one is leading by 90&#176;)32,33,34. (C) When two time series shift in opposite directions, meaning one signal reaches the maximum and the other reaches the minimum value at the same time point, this is referred to as anti-phase synchronization28. (D-P) In all other phase relationships between two time series, one signal is leading the other. In all positive phases, Signal 2&#160;is leading Signal 1 (e.g., panels E, F, M, and N), whereas in all negative phases, Signal 1 is leading Signal 2 (e.g., panels D, G, H, O, and P). Notably, when the absolute value of the phase is higher, it becomes more distinctive which time series is leading the other (e.g., the leadership is more distinctive in panel J than in panel I, and in panel K, the leadership is more distinctive than in panel L). <a href="https://www.jove.com/files/ftp_upload/65347/65347fig02large.jpg" target="_blank">Please click here to view a larger version of this figure.</a>

Autor em destaque: Desbloqueando novos insights em estudos fNIRS - uma nova estrutura para análise de sincronia entre cérebros 

Nova estrutura para entender a coerência entre cérebros em estudos de hipervarredura por espectroscopia funcional no infravermelho próximo (fNIRS)

Many fNIRS studies have focused on coherence to estimate interbrain synchrony, neglecting phase lag information in the WBC hot plot. Here, a more sensitive approach has been presented that estimates coupling directionality, classifying phase angle value as in-phase synchronization, lag phase synchronization, and anti-phase synchronization. Reanalyzing the previous findings using a new proposed framework offers a comprehensive understanding of the nature of the synchronization between participants.Differentiating in-phase synchronization and anti-phase synchronization provides a new level of clarity, enabling the precise interpretation of previous findings. This framework can be applied to various scenarios, such as studying the role of interpersonal synchronization in social behavior, communication, and decision making. Emphasizing the application of craft theory in conjunction with the developed phase toolbox for hyperscanning apneas provides a deeper understanding of the various type of directionalities observed in interaction extending beyond mere coherence.This approach enables the exploration of the information flow from one brain to another brain in hyperscanning setting.

Esta seção demonstra os tipos de análises que podem ser realizadas com a caixa de ferramentas (que pode ser baixada em https://www.ariel.ac.il/wp/sns/download/ ou https://github.com/Minisharmaa/Leader-Follower-By-Phase.). Para essas análises, foram utilizados dados da fNIRS coletados com uma pequena amostra de díades lactentes-pais. Seis pares de díades mãe-bebê foram testados por meio de uma tarefa comportamental validada, a tarefa de brincar livre31, que é o mais próximo possível de u...

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A coerência da transformada wavelet (WTC) é uma metodologia comum para avaliar o acoplamento entre sinais que é usada em estudos de hipervarredura por espectroscopia funcional no infravermelho próximo (fNIRS). Uma caixa de ferramentas para avaliar a direcionalidade da interação do sinal é apresentada neste trabalho.

Despite the growing body of functional near-infrared spectroscopy (fNIRS) hyperscanning studies, the assessment of coupling between two neural signals ...

Muitos estudos do fNIRS têm se concentrado na coerência para estimar a sincronia intercerebral, negligenciando as informações de atraso de fase no gráfico quente do leucograma. Aqui, uma abordagem mais sensível foi apresentada que estima a direcionalidade de acoplamento, classificando o valor do ângulo de fase como sincronização em fase, sincronização de fase lag e sincronização antifase. Reanalisar os achados anteriores usando uma nova estrutura proposta oferece uma compreensão abrangente da natureza da sincronização entre os participantes.A diferenciação entre sincronização em fase e sincronização antifase fornece um novo nível de clareza, permitindo a interpretação precisa de achados anteriores. Essa estrutura pode ser aplicada a vários cenários, como estudar o papel da sincronização interpessoal no comportamento social, na comunicação e na tomada de decisões. Enfatizar a aplicação da teoria artesanal em conjunto com a caixa de ferramentas de fase desenvolvida para apneias de hipervarredura fornece uma compreensão mais profunda dos vários tipos de direcionalidades observadas na interação, estendendo-se além da mera coerência.Esta abordagem permite a exploração do fluxo de informação de um cérebro para outro cérebro em ambiente de hipervarredura.

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Research

JoVE Journal

Neuroscience

New Framework for Understanding Cross-Brain Coherence in Functional Near-Infrared Spectroscopy (fNIRS) Hyperscanning Studies

1.7K visualizações.  Ariel University. Muitos estudos do fNIRS têm se concentrado na coerência para estimar a sincronia intercerebral, negligenciando as informações de atraso de fase no gráfico quente do leucograma. Aqui, uma abordagem mais sensível foi apresentada que estima a direcionalidade de acoplamento, classificando o valor do ângulo de fase como sincronização em fase, sincronização de fase lag e sincronização antifase. Reanalisar os achados anteriores usando uma nova estrutura proposta oferece uma compreensão...

Vídeo: Autor em destaque: Desbloqueando novos insights em estudos fNIRS - uma nova estrutura para análise de sincronia entre cérebros 

Despite the growing body of functional near-infrared spectroscopy (fNIRS) hyperscanning studies, the assessment of coupling between two neural signals using wavelet transform coherence (WTC) seems to ignore the directionality of the interaction. The field is currently lacking a framework that allows researchers to determine whether a high coherence value obtained using a WTC function reflects in-phase synchronization (i.e., neural activation is seen in both members of the dyad at the same time), lagged synchronization (i.e., neural activation is seen in one member of the dyad prior to the other member), or anti-phase synchronization (i.e., neural activation is increased in one member of the dyad and decreased in the other). To address this need, a complementary and more sensitive approach for analyzing the phase coherence of two neural signals is proposed in this work. The toolbox allows investigators to estimate the coupling directionality by classifying the phase angle values obtained using traditional WTC into in-phase synchronization, lagged synchronization, and anti-phase synchronization. The toolbox also allows researchers to assess how the dynamics of interactions develop and change throughout the task. Using this novel WTC approach and the toolbox will advance our understanding of complex social interactions through their uses in fNIRS hyperscanning studies.

Wavelet transform coherence (WTC) is a common methodology for assessing the coupling between signals that is used in functional near-infrared spectroscopy (fNIRS) hyperscanning studies. A toolbox for assessing the directionality of the signal interaction is presented in this work.

Neurociência

Using Homer3 Software to Perform the Pre-Processing of the fNIRS Hyperscanning Data

To begin open MATLAB, then navigate to the folder where the raw and irs files are saved. Select and open the folder. Type Homer3 into the command window of MATLAB to launch the Homer3 GUI.Homer3 will detect the nirs files and ask to convert them to snirf format to proceed with the pre-processing of the data. After converting the files, click on the Tools option and select Edit Processing Stream. In the process stream edit GUI select the pre-processing steps from the registry function column to the current processing stream column by clicking on Add.Click on the Save option to save the current processing stream and then exit the process stream edit GUI. Click on the RUN option to run the pre-processing stream in the main Homer3 GUI. After Homer3 finishes running the selected processing stream, it will save the pre-processed time series for each participant in a mat file format containing HBO, HBR, and HBT for all the channels and events.A folder named derivatives will be created by Homer3 in the selected folder to store these files. Select the homer folder located in the derivatives folder. Choose the mat file for each brain, and export HBO, HBR, HBT.

Usando o software Homer3 para realizar o pré-processamento dos dados de hipervarredura do fNIRS

Getting Started with the LeaderFollowerByPhase Toolbox

Open the leader follower by phase"toolbox to analyze the type of interaction that occurs in a hyper scanning recording. In MATLAB, select the mat files for each brain and load the HBO or HBR data of the specific channel and event into a one dimension vector as signal one and signal two. In the MATLAB command line, define the parameters of the functions low frequency and high frequency.The default value of low frequency is 0.01 hertz, and high frequency is one hertz. Then define the parameter for phase range, followed by the threshold. The default value of the threshold is zero.Execute the MATLAB function LeaderFollowerByPhase"by entering the command shown on the screen. The toolbox generates one figure with four plots. In MATLAB, inspect the box chart plot, which shows the R squared values for each type of interaction category in phase signal one, leading signal two leading, and antiphase.Then inspect the bar graph on the output figure, which displays the maximum values, mean, and median for all interaction types. The scatterplot displays the values of coherence and the types of interaction over time. The division of time according to different types of interactions.Next, inspect the output table with the statistic values for each type of interaction. The table also presents the percentage of time for which each type of interaction occurred. Finally, examine the output value in the extracted spreadsheet file.The classification analysis was repeated with a threshold of 0.5 on dyad A to explore the influence of changing the minimum threshold values on the classification of the types of interaction within a dyad. The result shows that when a threshold of 0.5 was used, the distribution of the different types of relative phase relationships changed. The percentage of antiphase synchronization increased from 35%to 59%and the percentage of endphase synchronization decreased from 26%to 8%This suggests that antiphase synchronization may be the type of interaction that is more representative of this dyad.